lunes, 4 de julio de 2016

PECES: INTELIGENCIA, SINTIENCIA Y ÉTICA

 

Culum Brown, profesor de biología de la Universidad de Macquarie, en Australia, y editor asociado de la Journal of Fish Biology, nos describe a través de esta completa revisión algunos de los más fascinante y reveladores datos relacionados con la sensibilidad, la conciencia y la cognición de los peces. Confío en que su traducción ayude a desterrar de una vez por todas las siempre persistentes (y absurdas) dudas acerca de la sintiencia de estos animales. He omitido toda la primera parte del documento dedicada a aspectos poco relevantes en cuanto a la cuestión mencionada a fin de evitar una extensión mayor de la necesaria:

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ABSTRACTO
Los peces son uno de los taxones vertebrados más utilizado por los humanos; las poblaciones salvajes se explotan por parte de las industrias pesqueras globales, se crían en condiciones de acuicultura intensiva, son las mascotas más comunes, y están ampliamente utilizados en la investigación científica. Pero los peces rara vez provocan el mismo nivel de compasión o protección que los vertebrados de sangre caliente. Parte del problema es la gran brecha existente entre la percepción de la gente respecto a la inteligencia de los peces y la realidad científica. Esta es una cuestión importante, ya que es la opinión pública la que orienta las políticas gubernamentales. La percepción que se tiene de la inteligencia de un animal a menudo determina nuestra decisión de si lo incluimos o no en nuestro círculo moral. Desde una perspectiva de bienestar, la mayoría de los investigadores sugieren que si un animal es sintiente, entonces es más probable que pueda sufrir y que se le deba ofrecer por tanto algún tipo de protección formal. Durante décadas se ha debatido sobre la protección de los peces centrándose en la cuestión de si son sintientes o consciente. Las implicaciones de conceder a los peces el mismo nivel de protección que al resto de vertebrados son grandes, sobre todo para las industrias relacionadas con la pesca. A continuación, se revisa el estado actual de conocimientos en torno a la cognición de los peces, desde su percepción sensorial hasta su cognición. El examen revela que las habilidades perceptivas y cognitivas de los peces a menudo igualan o superan las del resto de vertebrados. Una revisión en cuanto a la evidencia de percepción del dolor sugiere con fuerza que los peces experimentan dolor de una manera similar a la del resto de vertebrados. Aunque los científicos no pueden proporcionar una respuesta definitiva sobre el nivel de conciencia de ningún vertebrado nohumano, la amplia evidencia de la sofisticación conductual y cognitiva de los peces y su percepción del dolor sugiere que lo mejor sería prestar a los peces el mismo nivel de protección que a cualquier otro vertebrado.

LA PERCEPCIÓN SENSORIAL DE LOS PECES
El estudio comparativo de la cognición siempre comienza con la adquisición de información, y por lo tanto, existe una fuerte necesidad subyacente de entender las capacidades de percepción sensorial del animal de estudio. Parte de ello se refiere a evitar el antropomorfismo, al suponer, por ejemplo, que los animales, literalmente, ven el mundo tal y como lo vemos nosotros. Sin embargo, también se refiere al diseño de pruebas que sean apropiadas y aplicables a las especies estudiadas. Así pues, para meterse en la cabeza de un animal, para tratar de entender por qué hace lo que hace, uno primero debe entender la manera en que éste ve el mundo a su alrededor. Los peces ocupan una increíble variedad de hábitats y hay una gran cantidad de especies, por lo que es muy difícil generalizar. Sin embargo, el entorno en el que vive un pez es el que da realmente forma a sus sentidos. Esta cuestión se aprecia repetidamente en lo que sigue. El agua difiere del aire en una amplia gama de formas biológicamente importantes, y tiene ramificaciones en cuanto a la comprensión de la evolución de los sentidos, el comportamiento y la cognición de los peces.

La vista
La mayoría de los peces poseen los ojos comunes de los vertebrados, y los que viven en hábitats de aguas poco profundas, como los arrecifes de coral, cuentan a su disposición con todo el espectro de la luz. Desde los primeros experimentos llevados a cabo por von Frisch (1913), hemos conocido que la mayoría de las especies son al menos tetracromáticas, lo que significa que pueden diferenciar los colores mejor que nosotros. La carpa dorada común, por ejemplo, tiene conos que absorben 400, 450, 530 y 620 nm (Neumeyer 1982). La agudeza visual de los peces (es decir, la nitidez con la que ven los objetos) es tan buena como la nuestra (Douglas y Hawryshyn 1990).

Todos los trabajos llevados a cabo con cíclidos, guppies y peces espinosos muestran que la radiación ultravioleta (UV) juega un papel importante en la elección de pareja y el reconocimiento de las especies. La detección de la radiación UV también puede ocurrir durante algunas fases del ciclo vital y luego reducir o desaparecer por completo. Las truchas comunes, por ejemplo, pueden ver el UV cuando son jóvenes y ocupan corrientes relativamente poco profundas, pero luego pierden esta capacidad a medida que crecen y ocupan aguas más profundas (Deutschlander et al. 2001). Hay algunos indicios de que algunas especies de peces utilizan el UV como un canal discreto de comunicación, ya que sus depredadores son incapaces de ver en este rango del espectro visual (Siebeck et al. 2010). Una variedad semejante de peces puede ver la luz polarizada, incluyendo los peces Damisela, los cíclidos, los salmónidos y las carpas doradas (Kamermans y Hawryshyn 2011). En estas especies de peces, la luz polarizada se puede utilizar con tres propósitos principales: (1) incrementar el contraste a la hora de recolectar pequeñas presas como el zooplancton, (2) la comunicación visual y (3) la orientación espacial.

El hecho de que los peces tengan tan buena vista significa que podría ser difícil la presentación de estímulos realistas utilizando un equipo de vídeo estándar. Sin embargo, los peces responden bien a las reproducciones de vídeo. De hecho, las reproducciones de vídeo son a menudo una útil herramienta con la que descomponer diversos elementos de señales complejas (Rosenthal 1999). Por ejemplo, las hembras de los xifos se sienten atraídas por las largas espadas que adornan las aletas caudales de los machos, pero resulta difícil aislar la espada del resto de sus características. Rosenthal y Evans (1998) mostraron a las hembras receptivas escenas de vídeo manipuladas del mismo macho con una cola, sin cola pero de igual longitud total, y finalmente una cola bailando por sí sola. Las hembras no estaban interesadas por la espada que bailaba por sí misma y no discriminaban entre los machos con cola y los machos sin ella. Por lo tanto, es muy probable que la espada de la cola evolucionase como un medio económico con el que los machos pudieran fingir un tamaño mayor preferido por las hembras.

Curiosamente, los peces son conocidos también por caer en ilusiones ópticas que sugieren que no sólo toman la información visual, sino que también se produce en ellos un procesamiento complejo de organización perceptiva (para una revisión, véase Agrillo et al. 2013). Por ejemplo, tanto las carpas doradas como los carpines de cola roja perciben contornos ilusorios de una manera similar a los primates (Wyzisk y Neumeyer 2007; Sovrano y Bisazza 2008, 2009). Incluso los tiburones ven ilusiones ópticas (Fuss et al. 2014). El hecho de que estas especies sean tan divergentes sugiere que esta capacidad está muy extendida entre los peces y los vertebrados en general. En lugar de ver lo que realmente está presente, el cerebro de los vertebrados hace suposiciones basadas en ideas preconcebidas basadas probablemente en una mezcla de experiencias previas y circuitos neuronales (Kandel et al. 2000). Por lo tanto, el cerebro de los peces, al igual que el cerebro de los primates, parece examinar los objetos como un todo en lugar de prestar atención a determinadas partes. Si faltan ciertas partes en un objeto, el cerebro las rellena.

El olfato
El olor (olfato) y el sabor (gusto) actúan en los peces de la misma forma que en los seres humanos. La capacidad quimiosensorial de la mayoría de los peces está muy desarrollada, y utilizan esta información para una amplia variedad d
e comportamientos, incluyendo la alimentación, el reconocimiento de depredadores, la elección de pareja y la navegación. La capacidad olfativa de los tiburones es aproximadamente 10.000 veces más sensible que la nuestra. De las cinco categorías gustativas primarias que los humanos somos capaces de identificar y a las que respondemos (dulce, agrio, salado, umami y amargo), los peces sólo responden probablemente a dos (ácido y amargo) de una manera biológicamente significativa (para una revisión, véase Hara 1994).

Debido a que los peces viven sumergidos en el agua, no hay ninguna restricción en cuanto a la ubicación de sus papilas gustativas. La variabilidad en la localización y la densidad de las papilas gustativas nos dice mucho sobre el entorno en el que viven y sus hábitos de alimentación. Los ciprínidos, por ejemplo, pueden tener hasta 300 papilas gustativas por mm2, y la densidad se asocia con los hábitos alimenticios de los peces (Gomahr et al. 1992). Algunos ejemplos clásicos que sirven para ilustrar la importancia de las habilidades quimiosensoriales para los peces incluyen las respuestas a sustancias de alarma, el uso del complejo mayor de histocompatibilidad (CMH) para el reconocimiento del parentesco y el apareamiento, y la impronta de señales químicas en el comportamiento de retorno de los salmónidos.

Von Frisch (1941) descubrió que los peces pequeños mostraban una respuesta de miedo innata cuando uno de sus congéneres había sufrido un daño. Llamó a la misteriosa sustancia química "schreckstoff" (literalmente "cosa de miedo"), y ahora sabemos que esta sustancia se desarrolla en las células cutáneas especiales (células de Clara) presentes en todos los peces ostariofisiarios. La sustancia desempeña un papel crucial logrando que los peces reconozcan a depredadores peligrosos por medio de un condicionamiento clásico. Cuando un congénere ha sido herido o muerto por un depredador, la sustancia de alarma se libera en el agua resultando en una respuesta anti-depredador por parte de los peces circundantes. Cuando esto ocurre, los peces son capaces de asociar la aparición de un depredador con una respuesta biológica adecuada (por ejemplo, agruparse o camuflarse) (para una revisión, véase Brown et al. 2011b). La evidencia reciente ha demostrado que los embriones de los peces son capaces de distinguir a los depredadores (Oulton et al. 2013) y que una vez eclosionados los huevos el comportamiento frente a los depredadores es mejor cuando el apareamiento y el desarrollo embrionario se han producido entre las sustancias de alarma (Nelson et al. 2013). Este mecanismo de aprendizaje proporciona al comportamiento un alto grado de plasticidad, necesario en un entorno razonablemente impredecible, natural.

Como vimos en el anterior ejemplo de los xiphos, las hembras de los peces pueden ser muy selectivas sobre con quién aparearse. La determinación de las probables aptitudes de un macho puede estar establecida por una serie de indicadores visuales (como el tamaño o el color), pero también puede depender de señales químicas que permitan averiguar la compatibilidad genética de los machos. Los estudios con espinosos han demostrado que las hembras prefieren aparearse con machos que tengan un conjunto de alelos del CMH diferente al suyo. La diversidad alélica del CMH determina la probable eficacia del sistema inmune de un individuo. Las hembras de los espinosos eligen machos que logren optimizar, en lugar de maximizar, la diversidad del CMH de su descendencia resultante (Milinski 2003). Los estudios realizados en seres humanos han dado resultados similares (Thornhill et al. 2003).

Por último, aunque no menos importante, uno de los mayores ejemplos de migración animal es el retorno anual de los salmónidos a sus fuentes de origen. Muchos salmónidos crían en ríos gélidos de montaña, donde sus huevos son depositados en los lechos de grava. A medida que los huevos se desarrollan y eclosionan, las larvas y jóvenes emergentes improntan la firma química de su arroyo natal. Después de pasar varios periodos de tiempo en agua dulce, migran al océano, donde pueden pasar algunos años creciendo hasta la edad adulta. Una vez que alcanza la madurez, el pez regresa a su arroyo de origen siguiendo las columnas químicas del río y comparándolas con el modelo establecido durante la impronta (Dittman y Quinn 1996).

El oído
Cualquiera que haya practicado buceo sabrá que el mundo submarino está lleno de estallidos, crujidos, chasquidos y crepitaciones. Al igual que en los sistemas terrestres, al amanecer y al anochecer se escucha un coro submarino asociado con los picos de la actividad diaria. El sonido viaja a distancias mucho mayores (menos atenuado) y a una velocidad mucho mayor (4,59 más rápido) en el agua que en el aire. Por otra parte, el aire se comprime fácilmente, por lo que los vertebrados terrestres dependen de la vibración de la membrana para detectar el sonido. En el agua, sin embargo, el movimiento de partículas es la clave para la dispersión y la detección del sonido. De esta manera, la mayoría de los animales acuáticos se basan en este vector para detectar el ruido (para una revisión, véase Popper y Lu 2000). Esto tiene una serie de implicaciones en la evolución auditiva de los organismos acuáticos.

Una vez más, hay una gran cantidad de variabilidad en las capacidades auditivas de los peces teleósteos que dependen en gran medida del entorno en el que viven, pero los científicos reconocen en general la existencia de peces con oídos especializados y peces con oídos generalistas. Los especialistas como la carpa, el pez gato o los mormíridos (unos peces endémicos de África ligeramente eléctricos) detectan una amplia gama de frecuencias de los componentes de presión sonora, mientras que los generalistas sólo pueden detectar los componentes de partículas en movimiento en bajas frecuencias (por ejemplo, la perca y los salmónidos) (Amoser y Ladich 2005 ). Los especialistas en general provienen de ambientes relativamente tranquilos (por ejemplo, aguas profundas, o incluso lagos) mientras que lo contrario es cierto para los generalistas.

Además de presentar oídos en un sentido convencional (el oído interno se conserva esencialmente en todos los vertebrados), los peces también poseen un sistema especializado conocido como línea lateral que recopila la información de las vibraciones de todo el cuerpo y la envía al cerebro para su procesado a través del oído interno. Esto les otorga un alto grado de sensibilidad, que es una de las razones por las que los cardúmenes de peces se muestran tan estrechamente coordinados. Algunos peces, incluyendo la carpa, utilizan su vejiga natatoria para detectar el sonido, y esta información vibratoria pasa al oído interno a través de una serie de huesos del oído muy similares a los nuestros. Los otolitos (huesos del oído) del interior de la cabeza del pez también responden directamente a las vibraciones.

Por lo general, "pedimos" saber lo que un pez es capaz de escuchar mediante la realización de experimentos de comportamiento, pero hasta la fecha tan sólo disponemos de información específica acerca de la capacidad auditiva de menos de 100 especies. Algunas percas y salmones son capaces de detectar los infrasonidos (<35 Hz), mientras que otros, como el arenque, pueden escuchar sonidos por encima de los 180 kHz. Aunque se ha mantenido un debate histórico acerca de si los peces pueden detectar la ubicación de un sonido, la evidencia reciente sugiere que sí pueden hacerlo, aunque probablemente se basen en mecanismos diferentes a los de los vertebrados terrestres (Popper y Lu 2000). Esto ciertamente tiene sentido dada la importancia biológica de la localización y la forma en que el sonido viaja por el aire y el agua.

Los peces emplean el sonido de una manera similar a los animales terrestres, incluyendo la elección de pareja, la navegación, la territorialidad y así sucesivamente. Se comunican entre sí usando el sonido en una amplia variedad de maneras. Se cree que tal vez hasta el 50% de las especies de peces producen algún tipo de ruido comunicativamente significativo. Los machos del bacalao y del eglefino, por ejemplo, poseen músculos de percusión que vibran en su vejiga natatoria (Hawkins y Amorim 2000). Las hembras eligen a los machos basándose en su habilidad percusionista. Del mismo modo, los leuciscinos se gritan el uno al otro durante sus interacciones agresivas (Johnston y Johnson 2000). Muchos peces de arrecife utilizan el sonido del arrecife como una señal para la navegación y el establecimiento (Simpson et al. 2004).

Otros sentidos
A diferencia de los mamíferos, muchos peces también son capaces de detectar y generar corrientes eléctricas en el agua. Algunos peces, como el pez nariz de elefante y el pez cuchillo, han desarrollado un sistema similar al sonar con el que envían ráfagas de energía eléctrica y detectan cambios en el campo eléctrico a su alrededor con el fin de hallar presas, navegar en su entorno y comunicarse con sus semejantes. Estos peces son a la vez electrógenos (producen electricidad) y electrorreceptivos (detectan y responden a la electricidad). Otros, incluyendo los tiburones, las rayas y los peces gato, son capaces de sentir las pequeñas cantidades de electricidad producidas cuando se activan las neuronas de sus presas. Los peces eléctricos más potentes, como la anguila eléctrica, pueden producir la suficiente corriente como para aturdir a sus presas.

Muchos peces también detectan y se sirven del campo magnético de la tierra para la navegación tanto a gran escala como a pequeña (magnetorrecepción), al igual que muchas aves (Mouritsen y Ritz 2005). Los tiburones y otros peces cartilaginosos han desarrollado una gran magnetorrecepción y poseen un órgano especializado (la ampolla de Lorenzini) que detecta cambios en el potencial eléctrico. Este sistema se encuentra involucrado también en la electrorreceptividad antes mencionada. A pesar de que la idea de que los peces podían detectar el campo magnético de la tierra y utilizarlo para las migraciones largas fue planteada por primera vez hace 120 años, la primera evidencia experimental no apareció hasta alrededor de 1980. Todavía hay un considerable debate acerca de cómo funciona y en qué forma se utiliza (para una revisión, véase Walker et al. 1997).

Lateralidad cerebral
No hace mucho tiempo atrás se pensaba que la lateralidad cerebral era un rasgo exclusivamente humano debido a que se encuentra estrechamente asociada con los procesos cognitivos humanos de orden superior, tales como la producción del lenguaje. Pero ahora hemos descubierto que la especialización del hemisferio cerebral está muy extendida entre los vertebrados y quizá incluso entre los invertebrados (Rogers 2002; Vallortigara
et al. 2011). Los peces, como los humanos, prefieren utilizar uno de los lados de su cerebro sobre el otro en el análisis de determinadas fuentes de información (para una revisión, véase Bisazza y Brown 2011). Sin embargo, el patrón de lateralidad a menudo varía entre las especies, entre las poblaciones de las propias especie, e incluso entre los individuos (Bisazza et al. 2000; Brown et al. 2004; Irving y Brown 2013). Por ejemplo, los pececillos de Sarasin utilizan el ojo izquierdo para mirar a los individuos con los que están familiarizados y el derecho para mirar a los individuos desconocidos (Sovrano 2004). En esta especie, el ojo derecho está normalmente reservado para prestar atención a los depredadores u otros objetos potencialmente peligrosos. Esta preferencia por el uso de uno u otro ojo también juega un importante papel en contextos sociales en cuanto a la ubicación que los peces arco iris prefieren ocupar dentro del cardumen (Bibost y Brown 2013). Los individuos que prefieren utilizar su ojo izquierdo para ver a sus compañeros tienden a preferir las posiciones situadas en el lado derecho del cardumen, mientras que lo contrario es cierto para aquellos que prefieren ver a sus compañeros con el ojo derecho. De esta manera, un cardumen podría estar compuesto por un número óptimo de peces con diferentes grados de lateralidad. Un cardumen de este tipo reflejaría respuestas más rápidas frente a los depredadores y las presas de la periferia responderían también más rápidamente a la conducta de sus compañeros de cardumen. Esta idea de que la lateralidad mejora la multitarea es una teoría común respecto a por qué la lateralidad de los vertebrados evolocionó particularmente en contextos sociales (Vallortigara y Rogers 2005; Brown 2005). El estudio de la lateralidad es otra manera de ilustrar que los peces pueden realizar múltiples tareas complejas simultáneamente y proporciona un método no-invasivo con el que descubrir el hemisferio que usan los peces a la hora de prestar atención a los diferentes estímulos. Por otra parte, cada vez es más evidente que la lateralidad varía según el contenido emocional de los estímulos y proporciona por tanto un buen método con el que estudiar las respuestas emocionales en los peces (Brown y Bibost 2014a).

LA COGNICIÓN DE LOS PECES
Así que ahora contamos con un mejor entendimiento acerca de cómo perciben el mundo los peces. Es evidente que sus sentidos están igual de desarrollados, y en algunos aspectos más desarrollados, que los nuestros. La pregunta es, ¿qué es lo que hacen con toda la información que recogen? En la siguiente sección expondré brevemente algunos tipos de habilidades cognitivas de las que son capaces los peces. Para revisiones completas sobre la cognición de los peces, véase Brown
et al. (2011a, b) y Bshary et al. (2002).

Aprendizaje y memoria
Quizá sea mejor comenzar con la memoria de los peces. Cualquiera que haya cuidado peces sabrá que recuerdan la mano que les da de comer, la hora del día y hasta el lugar donde es probable que aparezca la comida. La asociación conjunta de los dos últimos rasgos es un fenómeno conocido como aprendizaje espacio-temporal. Klausewitz (1960), por ejemplo, informa del caso de un pez alimentado en un lago por la mano de una persona. El pez se fue habituando gradualmente al alimentador y aceptaba la comida de buena gana cuando él estaba presente. Incluso después de un periodo de 6 meses, el pez lo reconoció y estuvo comiendo de su mano durante 3 minutos, negándose a aceptar comida de otros. El aprendizaje espacio-temporal ha sido demostrado en numerosas especies de peces. Un método típico consiste en alimentar a los peces en uno de los extremo de un acuario por la noche y en el otro extremo por la mañana. Cada día, se registra la ubicación de los peces justo antes de la alimentación. Si los peces muestra un comportamiento anticipatorio al congregarse en el extremo de la comida, entonces es que han aprendido la lección. Los pecílidos y los galáxidos pueden aprender esta tarea en unas dos semanas (datos no publicados de Brown; Reebs 1999). Las carpitas doradas y los peces ángel (
Pterophyllum scalare) tardan entre 3 y 4 semanas (Reebs 1996; Gómez-Laplaza y Morgan 2005). En comparación, las ratas tardan alrededor de 19 días en aprenderlo (Means et al. 2000) y las currucas mosquiteras aprenden tareas un poco más complejas que involucran cuatro localizaciones y cuatro períodos de tiempo en sólo 11 días (Biebach et al. 1989).

Es muy común que la capacidad de aprendizaje se muestre variable entre las diferentes especies de peces y a veces incluso dentro de las mismas especies, sobre todo cuando los peces son recogidos de lugares diferentes. Parte de esta variabilidad se debe a la genética (como resultado de la selección natural que opera en ambientes diferentes), mientras que otra parte se debe a las diferentes experiencias adquiridas por los peces durante la ontogenia. Ambos mecanismos operan en la conformación de la conducta de tal modo que coincida con las condiciones ambientales reinantes. Por lo general, encontramos que la capacidad de aprendizaje, y el comportamiento en general, están conformados para adaptarse al entorno en el que viven los peces. Hemos examinado los efectos que el ambiente de cría tiene en el aprendizaje usando un condicionamiento clásico o pavloviano. En el condicionamiento pavloviano, un animal aprende eficazmente que un estímulo sin sentido previo (por ejemplo, una campana) se asocia con o predice un evento biológicamente importante (por ejemplo, la llegada de comida). Esta es una forma fundamental de aprendizaje para la mayoría de los animales y se hizo famosa con los perros de Pavlov. En nuestros experimentos, los peces tenía que aprender que el encendido de una luz significaba que pronto iban a recibir un tubo con alimentos. Los peces arco iris salvajes mostraron un rápido aprendizaje que tardó 7 días (14 ensayos), mientras que una población criada en cautiverio tuvo un aprendizaje inicial más lento que al final consiguió por ponerse al día (Brown y Bibost 2014b). En comparación, las ratas tardan alrededor de 40 ensayos en aprender una asociación entre un tono y la comida (Bouton y Peck 1989). Los perros de Pavlov aprendieron la asociación entre un olor nuevo y la administración de ácido en la boca después de 20 ensayos, mientras que en el estudio clásico citado, un diapasón hacía predecir la llegada de comida "después de una única combinación" (Pavlov 1927, p. 27 ).

El aprendizaje espacial ha sido ampliamente estudiado en los peces (para una revisión, véase Odling-Smee y Braithwaite 2003) y en su mayor parte es comparable al de cualquier otro vertebrado. Por ejemplo, los peces, las aves, los monos y los seres humanos pueden utilizar la geometría básica para recordar la ubicación de un objeto cuando se hallan en una habitación rectangular (para una revisión, véase Cheng y Newcombe 2005). Si una de las paredes está pintada y puede por tanto actuar como una señal saliente, los seres humanos adultos se dirigirán a la ubicación correcta, pero los niños pequeños aún dependen de la geometría (Hermer y Spelke 1994). De hecho, los niños no son capaces de hacer uso de las señales características hasta que tienen alrededor de 6 años de edad. Los peces entrenados tanto con señales características como con señales geométricas pueden utilizar ambas, pero se basan en la geometría en caso de que las características sean eliminadas, de manera que las características no eclipsan la geometría durante el proceso de aprendizaje (Sovrano et al. 2002, 2003; Vargas et al. 2004). Por lo tanto, el uso de señales geométricas por parte de los peces es muy similar al de las aves y las ratas, superando al de los niños pequeños. Un ejemplo clásico de aprendizaje espacial complejo en los peces es el exhibido por los gobios de roca. Varios estudios han demostrado que este pequeño pez también puede regresar a su charca incluso después de haber sido desplazado 30 metros (p. ej., White y Brown 2013). Por otra parte, cuando se los molesta, estos gobios pueden saltar a charcas de las rocas vecinas (Aronson 1956). Incluso después de haber sido retirados de sus charcas durante 40 días, los peces todavía podían recordar la ubicación de las charcas circundantes. Esta capacidad asombrosa hace uso de un mapa cognitivo creado durante la marea alta, cuando los peces son libres de vagar por encima de la plataforma rocosa, y que puede obviamente conservarse sin refuerzo durante largos períodos de tiempo. De manera que los gobios y una amplia variedad de otras especies poseen impresionantes memorias a largo plazo. El uso de los mapas cognitivos es un concepto bien conocido en la navegación humana, pero el término fue acuñado por primera por Tolman (1948) para describir algunos aspectos en la navegación de las ratas. Ahora se sabe que esta sofisticada representación mental de las relaciones espaciales entre características ambientales está muy extendida en la navegación de los animales (Collett y Graham 2004). Los cascanueces de Clark a menudo están considerados como los animales campeones de la memoria espacial a largo plazo y pueden recuperar hordas de alimentos almacenados al menos 285 días después de que fueran escondidos, aunque un alto grado de olvido empieza a fraguarse a partir de los 183 días (Balda y Kamil 1992).

Los animales a menudo forman los recuerdos a largo plazo a partir de las experiencias negativas. Por ejemplo, cuando se entrena a los perros para que eviten una descarga eléctrica, mantienen la conducta de evitación 650 ensayos después de que el choque haya sido eliminado (Solomon y Wynne 1954). Los peces también puede aprender a evitar los estímulos aversivos con rapidez y a retener la información durante periodos prolongados. Ofrecen pruebas de aprendizaje, por ejemplo, cuando el lucio que ha sido enganchado a menudo se muestra asustadizo ante los ganchos durante más de un año (Beukemaj 1970). De forma similar, los peces arco iris aprenden a nadar a través de un agujero en una red extendida a lo largo de su acuario llevándoles tan solo cinco ejecuciones averiguar la ubicación de la ruta de escape. Cuando fueron sometidos casi un año después, todavía recordaban cómo escapar de la red a pesar de no haberla visto durante el período intermedio (Brown 2001). Es algo muy notable para un pez que sólo vive 2 años en estado salvaje. Por otra parte, cuantos más peces había en el grupo, más rápido era el aprendizaje (Brown y Warburton 1999).

Aprendizaje social y tradiciones
Los ejemplos de aprendizaje social en los animales son muy extensos. Tal vez el más famoso sea el uso exclusivo de herramientas entre las distintas poblaciones de chimpancés (Yamamoto
et al. 2013). El aprendizaje social se produce cuando la información pasa de un individuo a otro mediante la observación o la interacción. Esto puede dar lugar a una transferencia de información generacional (transmisión vertical), resultando en tradiciones culturales. En el Reino Unido, los herrerillos y carboneros aprendieron a abrir las tapas de las botellas de leche para acceder a la crema de la parte superior, y el comportamiento se extendió rápidamente por todo el país a través del aprendizaje social (Fisher y Hinde 1949). A lo largo de los años, mis colegas y yo hemos llevado a cabo un gran número de experimentos que examinan el aprendizaje social en los peces (para una revisión, véase Brown y Laland 2011). Por ejemplo, se demostró que los salmones criados en viveros podían ser enseñados a reconocer nuevas presas vivas si se los juntaba con peces que ya reconocían a la presa. Los observadores novatos no sólo aprenden a comer la nueva comida, sino que también pueden aprender dónde buscarla (Brown y Laland 2002a). También hemos entrenado a guppies para que utilicen determinadas rutas con el fin de localizar un lugar de alimentación. En este caso, un cardumen de peces (desmotradores) fueron entrenados para nadar a través de una puerta aleatoria. Gradualmente, uno de los demostradores fue separado del grupo y sustituido con un pez novato (observador). Esto continuó hasta que todos los demostradores originales habían sido retirados, y el banco siguió siendo fiel a la ruta original de alimentación (Laland y Williams 1997). En algunos contextos, sin embargo, la tradición se puede romper en ausencia de demostradores (Brown y Laland 2002b), y esto puede conducir a una rápida pérdida de las tradiciones sociales.

Las tradiciones sociales tienden a ser particularmente fuertes en las especies de larga longevidad, y se cree que son responsables de las rutas migratorias de varias especies de peces, entre ellos el bacalao (Fernö et al. 2011). Se ha postulado que los recientes cambios de las zonas de reproducción del bacalao son el resultado de la eliminación sistemática de los individuos de más edad, los individuos con más conocimiento, por parte de la pesca comercial (Fernö et al. 2011). Múltiples experimentos nos han demostrado cómo podría ocurrir en la práctica. Durante el día, los peces roncos franceses se encuentran escondido entre los erizos de mar, donde están protegidos de los depredadores por las espinas del erizo. Poco después de la puesta del sol, emigran a los lugares de alimentación, a menudo asociados a lechos de algas marinas. La ruta de acceso que utilizan entre el descanso y los lugares de alimentación es altamente estable en el tiempo. Helfman y Schultz (1984) trasladaron peces entre los cardúnemes y observaron el camino que seguían los peces trasladados a la hora de buscar alimentos después de la puesta del sol. Aquellos individuos que fueron trasladados a cardúmenes donde permanecían algunos individuos del cardumen original siguieron al resto del grupo (a los "nativos") a la zona de alimentación tradicional. Los que se trasladaron a nuevos lugares en los cuales había sido retirado el cardumen original, se dirigieron a una dirección similar a la que habrían utilizado en caso de que aún estuvieran en su posición original. Obviamente, estos últimos no pudieron encontrar ningún lugar de alimentación. Por lo tanto, es bastante evidente que los peces son capaces de desarrollar tradiciones culturales que son similares a algunas de los observadas en las aves y los primates.

Reconocimiento individual y familiaridad
Los grupos sociales de los animales rara vez se componen de una selección aleatoria de individuos, y esto también es cierto en el caso de los peces. Por lo general, los peces forman grupos relativamente estables y se familiarizan con los individuos dentro de ese grupo. Del igual modo, los caballos y los perros no sólo reconocen a los individuos de su propia especie (Bonanni
et al. 2011), sino que también son capaces de reconocer individualmente a los seres humanos basándose en diversas señales (Proops y McComb 2012) (recordar el anterior ejemplo de los peces). En los seres humanos, esta capacidad de reconocimiento individual se desarrolla entre los 6 y 10 meses de edad (Fagan y Singer 1983). Los guppies pueden recordar las identidades de hasta 15 individuos sin demasiada dificultad (Griffiths y Magurran 1997). En los bancos relativamente pequeños, la familiaridad se desarrolla en unos 12 días y puede ser mantenida incluso después de 5 semanas de aislamiento (Bhat y Magurran 2006). Cuando se les da la oportunidad, los peces preferirán juntarse con individuos familiares antes que con desconocidos (Magurran et al. 1994). Recordar quién es quién es importante ya que permite predecir cómo se va a comportar cada individuo en cualquier situación dada. Los bancos que se componen de individuos familiares, por ejemplo, son mejores a la hora evitar a los depredadores que los grupos compuestos por completos desconocidos (Chivers et al. 1995). El aprendizaje social también mejora en grupos de peces familiares (Lachlan et al. 1998), y los cíclidos territoriales muestran niveles más bajos de agresividad hacia los vecinos conocidos que hacia los desconocidos (efecto del estimado enemigo; Frostman y Sherman 2004). Sin embargo, después de muchas generaciones en cautiverio, los peces pueden perder esta preferencia por la familiaridad (Kydd y Brown 2009), lo que tendrá futuras consecuencias para una serie de comportamientos sociales. Los peces también pueden ser capaces de reconocer a los individuos familiares usando información visual y química (Arnold 2000; Gerlach et al. 2008), pero en muchos casos esto parece estar facilitado por medio de mecanismos de familiaridad (Frommen et al. 2007).

Auto-reconocimiento
Muchos han argumentado que al ser animales conscientes deben ser capaces de auto-reconocimiento. La prueba típico empleada en este contexto es la prueba del auto-reconocimiento en el espejo (MSR, por sus siglas en inglés: Parker
et al. 1994). En el ejemplo clásico, un chimpancé tiene un pequeño punto pegajoso unido a su frente y luego se le da acceso a un espejo. En algunos casos, el chimpancé utiliza el espejo para estudiar su reflejo y luego elimina el punto de su frente (en contraste con tratar de eliminar el punto en el espejo; Gallup 1970). Esto sugiere que el animal entiende que está viendo un reflejo de sí mismo y no a un congénere desconocido. La mayoría de los vertebrados, sin embargo, fallan en esta prueba, y la capacidad de reconocer la imagen de uno mismo en el espejo parece estar limitada en gran medida a los seres humanos, los grandes simios y los delfines (Reiss y Marino 2001). Una respuesta típica por parte de la mayoría de los animales frente a la imagen del espejo es el miedo o la agresividad que mostrarían ante congéneres desconocidos. Dichas respuestas se observan comúnmente en los peces. Sigue habiendo un gran debate sobre si el MSR nos dice o no algo acerca de la capacidad del animal para tener mayores niveles abstractos de auto-conciencia. Sin embargo, se puede argumentar que el auto-reconocimiento no necesariamente se produce únicamente a través de la vista, y que, en muchos casos, el reconocimiento olfativo es quizá más apropiado. Este es ciertamente el caso de los peces. Es poco probable que los peces hayan evolucionado hacia un auto-reconocimiento visual, ya que rara vez (o nunca) ven su reflejo, pero las señales químicas juegan un papel muy importante en los ecosistemas acuáticos. Hay pruebas convincentes de que los peces son capaces de auto-reconocimiento mediante señales químicas. Los cíclidos macho, por ejemplo, prefieren su propio olor antes que el olor de machos desconocidos o el de sus hermanos (Thünken et al. 2009).

Inteligencia social: cooperación y reconciliación
Algunos han argumentado que en los primates se observa cómo a lo largo de la evolución los grupos sociales estables han dado lugar a un aumento de la cognición de los miembros del grupo para intentar engañarse los unos a los otros con el fin de acceder a oportunidades de apareamiento (Whiten y Byrne 1997). Comportamientos sumisos tales como el apaciguamiento realizado por individuos de bajo rango podrían ser un método para manipular a los individuos de más alto rango. Observaciones similares se han realizado en grupos de cíclidos que también presentan grupos familiares extensos con varios ayudantes (Taborsky 1984), así como en el pez payaso (Fricke 1974). Por otra parte, los luchadores de Siam son capaces de juzgar su posición jerárquica observando cómo interactúan entre si terceros individuos, un proceso conocido como interceptación (Oliveira
et al. 1998). Los guppies hembra pueden utilizar el mismo método para juzgar la calidad de los machos y su elección previa de pareja puede cambiar en función de esta información (Dugatkin y Godin 1992). Probablemente sean comunes toda clase de comportamientos semejantes en los grupos sociales en los que existan jerarquías sociales (p. ej., las gallinas, Hogue et al. 1996; los macacos, Silk 1999).

Al vivir en grupos sociales complejos, se requiere un nuevo conjunto de capacidades cognitivas para realizar un seguimiento de las relaciones sociales. La inteligencia social se ha estudiado sobre todo en los primates (Byrne y Whiten 1989), pero los estudios con perros también muestran una alta habilidad social. De hecho, existen evidencias de que los perros son mejores que los primates a la hora de leer las señales sociales de los seres humanos, una habilidad que probablemente ocurriría en una etapa temprana del proceso de domesticación y que derivaría de las bien desarrolladas habilidades sociales normalmente reservadas para socializar con miembros de la manada (Miklósi et al. 2004). Este ejemplo sirve para ilustrar la importancia del medio ambiente en la conformación de la cognición y tiene poco que ver con cuán estrecha sea la relación que guardan los animales con los seres humanos.

La mayoría de los peces viven en grupos sociales durante la mayor parte de sus vidas, y no debería sorprender que también ellos muestren todos aquellos comportamientos indicativos de inteligencia social (Bshary et al. 2014). Los peces a menudo proporcionan los mejores ejemplos de cooperación en el reino animal (p. ej., Shettleworth 2010, capítulo 12). Por ejemplo, los peces tienden a cooperar entre sí cuando llevan a cabo acciones peligrosas tales como inspeccionar a los depredadores. Si una pareja de peces inspecciona a un depredador, ambos se deslizan hacia atrás y hacia delante turnándose en la posición de cabeza a medida que avanzan hacia él. Si uno de ellos falla o engaña al otro de alguna manera, tal vez quedándose atrás, el otro pez rechazará cooperar con ese individuo en futuros encuentros (Milinski 1990). Esto demuestra que los peces no sólo recuerdan la identidad del traidor, sino que también le asignan una etiqueta social y lo castigan en futuros encuentros.

Tal vez el ejemplo más conocido de cooperación entre peces sea el del lábrido limpiador y sus clientes (para una revisión, véase Bshary 2011). Los peces limpiadores ocupan estaciones de limpieza en los afloramientos del coral y se dedican a eliminar los parásitos y la piel muerta de la superficie de sus peces clientes. Tienen un gran número de clientes habituales, y a todos ellos los reconocen de forma individual. Los clientes se presentan y adoptan la postura de "límpiame", indicandole al limpiador que requieren su buen servicio. Por supuesto, hay muchas estaciones potenciales que un cliente puede visitar, por lo que es muy importante que el limpiador haga un buen trabajo si quiere conservar su reputación. Si el limpiador mordiera accidentalmente el cliente, éste se marcharía nadando rápidamente. Pero el limpiador tiene un método de reconciliación; persiguen al cliente angustiado y le da un masaje en la espalda tratando así de que regrese de nuevo (Bshary y Wurth 2001). Los peces limpiadores pueden ser selectivos en cuanto a quiénes prestan sus servicios, y parecen clasificar a sus clientes de acuerdo a su estatus residencial (local o transitorio) y a sus tendencias alimenticias (depredador o no-depredador). Si hay una gran cantidad de clientes esperando ser atendidos, el pez limpiador dará prioridad a los transitorios, sabiendo que los locales no disponen de ningún otro lugar al que acudir (Tebbich et al. 2002). Los limpiadores también son dados a hacer trampas y ocasionalmente suelen pellizcar la piel de los clientes para obtener un pedazo barato de comida. Quizá no sorprenda que estén mucho menos inclinados a poner en práctica este comportamiento cuando el cliente es un depredador. De esta manera, los peces limpiadores no sólo reconocen al pez individualmente, sino que también pueden categorizar las diferentes especies de peces en función de sus tendencias predatorias. Esta habilidad de generalización está muy extendida entre los peces. Hasta la fecha, sin embargo, la categorización basada en la "igualdad", otro signo clásico de inteligencia en animales, no se ha probado formalmente en los peces.

Otro ejemplo fascinante de cooperación entre peces se produce entre los meros y las morenas. En este caso, el mero se aproxima a la morena y le indica su intención de ir de caza. En respuesta, la morena emerge de su cavidad y sigue al mero hasta el lugar de caza propuesto. A su llegada, la morena busca entre el coral mientras que el mero nada sobre la superficie. Cualquier pez que se asuste con la morena será comido por el mero y viceversa. De esta manera, la eficiencia de forrajeo de ambos peces es mucho mayor (Bshary et al. 2006). La cooperación en general es bastante rara (Stevens et al. 2005), pero este tipo de cooperación entre especies es extremadamente infrecuente y es una reminiscencia de la relación entre los seres humanos y los perros que se usan para el trabajo.

Construcción y uso de herramientas
Algunos han argumentado que la construcción de nidos es un precursor o incluso un equivalente del uso de herramientas (Hansell y Ruxton 2008), ya que implica la manipulación compleja de objetos externos. Por otra parte, la construcción de nidos está a menudo asociada con el cuidado parental, que se encuentra muy extendido entre los cíclidos y los gobios. Lo que no está claro es qué alcance de implicación posee la cognición en la edificación teniendo en cuenta que muchos comportamientos de construcción de nidos parecen tener fuertes fundamentos innatos. No obstante, más allá de las aves las construcciones son bastante raras entre los vertebrados, aunque los castores representan por supuesto una excepción importante. Vale la pena tener en cuenta que hay más especies de peces constructores que especies totales de mamíferos. Al menos 9.000 especies de peces construyen nidos de algún tipo, ya sea para poner huevos o para protegerse de los depredadores. Los nidos varían enormemente tanto en los materiales utilizados como en su forma final y en su función. Los guramis macho construyen un nido de burbujas hacia la que atraen a las hembras para que depositen sus huevos. Varias especies de lábridos producen capullos de moco con los que se protegen de los depredadores y los parásitos mientras duermen (Grutter
et al. 2011). El pececillo de labio cortado acumula alrededor de 300 piedras idénticas y construye un montículo de 35 cm de ancho y 10 cm de alto, y el blanquillo construye montículos de coral de hasta 1 m de altura. Los bocones reúnen pequeñas rocas del suelo arenoso para construir un muro delante de su madriguera. Estos peces albañiles buscan meticulosamente rocas que colocan juntas como si fuera un rompecabezas y dejan un agujero lo suficientemente grande para deslizarse a través de él. Tal vez el constructor más impresionante sea el lábrido dragón. Cada noche recoge grandes trozos de coral para construir una casa en la que pasa la noche durmiendo y que abandona a la mañana siguiente. A diferencia de los numerosos estudios sobre el comportamiento de construcción de nidos de las aves, ha habido muy pocos en relación con el comportamiento de construcción en los peces más allá de los espinosos (Östlund-Nilsson y Holmlund 2003).

No hace mucho tiempo, el uso de herramientas formaba parte de una larga lista de habilidades que se suponían exclusivas de los humanos; la teoría era que el uso de herramientas requería un orden de complejidad cognitiva que ninguna otra especie podía igualar, y se citaba a menudo como un momento clave de nuestra historia evolutiva. La muy afamada Jane Goodall demostró que los primates y una serie de otros vertebrados también utilizaban herramientas (revisado en Van Lawick-Goodall 1970), aunque el uso de herramientas en macacos había sido identificado mucho antes (Carpenter 1887). Desde entonces, ha quedado de manifiesto que todo tipo de animales utilizan herramientas, y los peces no son una excepción (para una revisión, véase Seed y Byrne 2010; Brown 2012). Los primates siguen siendo los actores principales, pero el uso de herramientas también es bastante común en las aves, en particular en los córvidos, con los cuervos de Nueva Caledonia como las grandes estrellas del manejo de herramientas (Hunt 1996). Entre los peces, varias especies de lábridos utilizan rocas para aplastar a los erizos de mar con el fin de acceder a la carne de su interior. Los lábridos también usan comúnmente yunques para romper las conchas de los moluscos (Jones et al. 2011). Un examen del uso de herramientas en la familia de los lábridos revela que el uso de herramientas o bien ha evolucionado en múltiples ocasiones o bien es un comportamiento muy común (Brown 2012). Curiosamente, los lábridos también poseen un tamaño cerebral más grande de lo esperado, un aspecto que es igualmente evidente en las aves y los primates que utilizan herramientas (Lefebvre et al. 2002; Reader y Laland 2002). Otros ejemplos de uso de herramientas en peces incluyen a los cíclidos y a los bagres, que a menudo pegan sus huevos en hojas y pequeñas rocas y que luego trasladan a otros lugares cuando el nido se encuentra amenazado. Numerosos peces, especialmente el pez arquero, sueltan un chorro de agua con la boca con el fin de capturar a las presas. Los peces arqueros son quizás el grupo mejor estudiado, y hay buenas evidencias de que aprenden a compensar la refracción de la luz cuando ésta pasa del agua al aire (Dill 1977).

Aptitudes numéricas
La capacidad de realizar análisis cuantitativos es fundamental en los seres humanos. Durante mucho tiempo se pensó que los humanos eran la única especie capaz de contar, pero la evidencia reciente está constatando que quizás otras especies también pueden hacerlo. Los bebés de 6 meses de edad pueden discriminar entre pequeñas colecciones de objetos (Antell y Keating 1983). Tanto los bebés de 5 meses de edad como los monos pueden realizar operaciones aritméticas simples con números pequeños (Wynn 1992; Sulkowski y Hauser 2001). Del mismo modo, los pollitos jóvenes tienen capacidades aritméticas simples (Rugani
et al. 2009). En los seres humanos, la extracción de la información numérica parece actuar a través de dos sistemas diferentes que operan en los distintos extremos del espectro numérico (Trick y Pylyshyn 1994), aunque esto sigue siendo algo controvertido. El primero es un sistema para la estimación de grandes cantidades, conocido como el sistema de magnitud analógica (Nieder y Dehaene 2009). No tiene límites superiores, pero está sujeto a la ley de Weber en lo que se refiere a la capacidad de diferenciar entre dos cantidades. Cuando el ratio es pequeño (es decir, cuando la diferencia relativa entre dos cantidades es pequeña), es difícil distinguirlo, pero a medida que el ratio aumenta (diferencia relativa grande) se hace cada vez más fácil diferenciarlo. Un sistema de este tipo es importante a la hora tomar decisiones rápidas con respecto a las cantidades. Por ejemplo, si en una batalla tienes que elegir entre luchar contra 20 hombres o contra 10, te dirigirías inmediatamente hacia la lucha que presenta mejores probabilidades. El segundo sistema es básicamente un sistema de seguimiento del objeto que nos permite seguir objetos individuales (Whalen et al. 1999). Este sistema es altamente preciso, pero está limitado al hecho de que por lo general sólo podemos realizar un seguimiento de cuatro elementos al mismo tiempo. Nos permite saber al instante la cantidad de objetos que podemos estar viendo sin tener que contarlos en serie. Los perros, por ejemplo, pueden evaluar de forma espontánea grandes magnitudes basándose en el sonido, y cuando los grupos pequeños utilizan el sistema de seguimiento del objeto, deciden atacar en caso de que los miembros de su grupo superen al grupo invasor en 1 individuo (es decir, 2vs1, 3vs2 o 4vs3; Bonanni et al. 2011). Se han efectuado observaciones similares en leones y monos (McComb et al. 1994; Kitchen 2004). Investigaciones recientes han demostrado que los guppies utilizan los mismos métodos de análisis cuantitativo que los seres humanos (Agrillo et al. 2012).

Es relativamente simple examinar la capacidad para contar de los peces, y para ello se aprovecha el hecho de que muchas especies se agrupen. El principio fundamental del cardumen es que la seguridad está en los números, de manera que cuanto más grande sea el grupo, más seguro se encuentra uno en él. Así, podemos colocar a un pez frente a cardúmenes de diferentes tamaños (y ratios) y la elección del cardumen nos dirá cuál es su capacidad para diferenciar entre los dos grupos. Usando esta técnica, hemos aprendido que los peces ángel, por ejemplo, utilizan ambos sistemas numéricos para controlar las cantidades (Gómez, Laplaza y Gerlai 2011a, b). Cuando utilizaban el sistema de magnitudes analógicas, los peces ángel podían discriminar entre grandes bancos cuando el ratio estaba justo por debajo de 2:1. A la hora de elegir entre bancos pequeños, los peces elegían con toda probabilidad 4 contra 1, 3 contra 1, 2 contra 1 y 3 contra 2 individuos, pero no eran capaces de elegir entre 4 contra 3, 5 contra 4 y 6 contra 5. Por el contrario, tanto los guppies como los seres humanos pueden diferenciar 3 contra 4 con la misma facilidad que 1 contra 4 (Agrillo et al. 2012). Por lo tanto, parece que hay alguna pequeña variación entre las diferentes especies de peces, aunque esto probablemente dependa de sus tendencias de agrupamiento. Hay algunos problemas asociados con estos métodos en los que no está del todo claro cuáles son las señales que usan los peces a la hora de elegir un cardumen. Por ejemplo, podrían emitir sus juicios en función de la cantidad total de movimiento o del volumen total de los peces. Sin embargo, muchos de estos problemas pueden superarse enseñando a los peces a responder a objetos inanimados cuya área de superficie y demás variables puedan ser controladas.

CONCIENCIA Y PERCEPCIÓN DEL DOLOR EN LOS PECES
Una de las cuestiones más controvertidas en cuanto a la biología de los peces y la ética animal en general, es si son capaces de sentir dolor. Cabe indicar desde el primer momento que no hay absolutamente ninguna duda de que los peces tienen todo el hardware asociado a la percepción del dolor (nocicepción) y de que la aplicación de analgésicos reduce los síntomas (Sneddon 2003). De hecho, si uno examina los receptores de dolor de los peces encontrará un notable parecido con los de los humanos. Los receptores de dolor de todos los vertebrados están conservados y derivan de un ancestro temprano de los peces. A pesar de que los ratios de las fibras A-delta y de las fibras C difieren en cierta medida, muchas de las fibras A-delta de los peces presentan las mismas características que las fibras C de los mamíferos. Así que actualmente la única cuestión controvertida es: ¿cómo responden los peces al dolor en un sentido cognitivo?

Rose et al. (2014) sugieren que el dolor es una experiencia totalmente emocional completamente separada de la detección de los estímulos dolorosos (nocicepción). Yo sugiero, sin embargo, que no es razonable separar la detección física del dolor de la respuesta emocional o cognitiva debido a que forman parte claramente de un sistema integrado desarrollado para reducir las posibilidades de lesión (Rollin 1989; Broom, 2001). Por lo tanto, la percepción y el procesamiento de los estímulos nociceptivos van sin duda de la mano con el fin de maximizar las posibilidades de supervivencia de un animal. Como sugiere Dawkins (2001), la conciencia es una adaptación darwiniana y por lo tanto está claro que proporciona a los animales algún tipo de ventaja. Incluso la respuesta emocional más simple al dolor, el miedo, está muy extendida entre los vertebrados, y con razón, dado que el resultado primario de este sistema integrado es proteger al animal de un daño futuro. Por lo tanto, una respuesta al dolor básica es evitar la toma de contacto con los futuros estímulos nocivos. El condicionamiento basado en el miedo es uno de los fundamentos de la psicología comparada (Skinner 1938). Por otra parte, el estudio de la conducta de evitación de depredadores es sin duda el tema de investigación más común dentro de la moderna ecología del comportamiento. Los peces aprenden rápidamente a asociar ciertos objetos, olores y contextos con posibles daños y a evitar este tipo de cosas en el futuro (para una revisión del comportamiento de los peces frente a los depredadores, véase Kelley y Magurran 2003; Kelley y Brown 2011).

Una de las evidencias más interesantes de que los peces responden al dolor en un sentido cognitivo es el hecho de que el dolor parece distraerlos e impedirles llevar a cabo otras tareas o prestar atención a los estímulos externos. Cuando sienten dolor, los peces sufren de déficit de atención. Por ejemplo, un pez al que se le ha inyectado ácido acético pierde el miedo a los objetos nuevos (neofobia), debido presumiblemente a que la experiencia cognitiva del dolor domina o eclipsa otros procesos (Sneddon et al. 2003). De igual modo, las respuestas de las truchas arco iris frente a los depredadores quedan interrumpidas y los peces dominantes se vuelven menos agresivos si están sufriendo algún dolor (Ashley et al. 2009). Tal vez no sea sorprendente que los comportamientos indicadores de dolor varíen de una especie a otra dada la diversidad conductual de los peces (Reilly et al. 2008). Los peces incluso están dispuestos a pagar un costo para aliviar su dolor (Sneddon et al. datos no publicados).

Existen efectivamente dos líneas argumentales opuestas con respecto a la respuesta emocional/cognitiva al dolor. La primera es la propuesta por Rose (2002); Rose et al. (2014) sugiere que los peces no tienen la complejidad cognitiva (o hardware) suficiente para responder al dolor en un sentido emocional. El argumento se basa en el hecho de que los peces carecen de neocórtex, lo que significaría que no poseen conciencia y que, por tanto, no responden al dolor como lo hacen los humanos. El segundo argumento, apoyado por Sneddon, Braithwaite, Huntingford, Chandaroo y otros, sugiere que los peces son de hecho seres altamente cognitivos y que muestran todos los signos de respuesta al dolor de una manera similar a la nuestra. Señalan que la evidencia experimental sugiere que los peces muestran miedo y otros comportamientos de respuesta al dolor que no difieren de los nuestros (Sneddon 2003, Braithwaite y Huntingford 2004; Chandroo et al. 2004). Toda la ciencia analizada en este documento ofrece una fuerte evidencia de que los peces son seres cognitivos y muy probablemente sensibles, un hecho que Rose está obligado a negar a fin de poder sostener su conclusión. Sería imposible que los peces pudieran sobrevivir como los animales cognitivos y de comportamientos complejos que son sin la capacidad de sentir dolor. Sentir dolor y responder a él adecuadamente (por ejemplo, mediante la evitación) es claramente algo crítico para la supervivencia e incluso puede preceder a la evolución de los procesos cognitivos de orden superior (Dawkins 2001).

A pesar de que Rose (2002) se muestra muy crítico con el antropomorfismo, su argumento central es tanto antropocéntrico como antropomórfico: los peces carecen de un neocórtex como el de los humanos y por lo tanto no responden al dolor de una manera significativamente consciente. De hecho, esto descartaría la percepción del dolor en la mayoría de los vertebrados (por ejemplo, la mayoría de los mamíferos y todas las aves, reptiles y peces). Pero este argumento está condicionado por la errónea creencia de Rose de que el neocórtex es el centro de la conciencia de los seres humanos y de que los peces carecen de cualquier estructura comparable. En primer lugar, los análisis recientes del neocortex humano han puesto de manifiesto que no ha sufrido ninguna evolución especial, radical, en los humanos, y no hay razón para sospechar que se encuentre más involucrado en la conciencia que cualquier otra parte del cerebro humano (Barton y Venditti 2013 y referencias en él). Como señala Damasio (1999), el origen de la conciencia de los seres humanos depende fundamentalmente de la actividad de un gran número de áreas cerebrales filogenéticamente antiguas. Los enfoques modernos en neuropsicología tienden a observar la conciencia como una propiedad emergente de una red neuronal altamente compleja que no puede ser fijada en ningún lugar o estructura particular. Incluso la "hipótesis del núcleo dinámico" de la conciencia establece específicamente que la ubicación del núcleo no se encuentra en ninguna localización particular dentro del cerebro, sino que más bien depende de la conectividad neuronal funcional, que es independiente de la proximidad anatómica (Tononi y Edelman 1998). Además, muchos científicos creen que hay múltiples niveles de conciencia (primaria, secundaria y terciaria), y el tipo de procesamiento asociado con el miedo y el dolor está casi con toda seguridad asociado con el proceso primario de conciencia, que probablemente se encuentra generalizado en los vertebrados (Panksepp 2005 ).

En segundo lugar, cuanto más estudiamos la estructura cerebral de los peces, más cuenta nos damos de que efectivamente tienen estructuras y funciones análogas a las de los otros vertebrados (Broglio et al. 2011; Demski 2013). El cerebro anterior de los peces está dominado por eversión de las masas paleales en lugar de evaginación como en los otros vertebrados, y esta topología diferente ha dificultado los estudios comparativos. No obstante, en las últimas tres décadas se ha hecho evidente que el cerebro de los teleósteos es de hecho muy similar a la del resto de los vertebrados. Por ejemplo, el telencéfalo dorsal de los teleósteos representa el palio y el telencéfalo ventral es análogo al subpalio, estando estas áreas altamente conectadas al resto del cerebro (Rink y Wullimann 2004). Las divisiones principales del palio dorsal telencefálico de los peces son homólogas al hipocampo, la amígdala y la corteza cerebral de los tetrápodos (Broglio et al. 2011). Sabemos desde hace mucho tiempo que las áreas del telencéfalo están involucradas en la emoción, en particular el palio medio, basándonos en un conjunto de datos que van desde la expresión génica hasta el comportamiento. Igualmente, el cerebelo de los peces está tan involucrado en el condicionamiento del miedo como el de los mamíferos (para una revisión, véase Sacchettietal 2009). Por otra parte, los estudios con imágenes por resonancia magnética han demostrado que cuando los peces sufren de dolor, existe una actividad significativa en sus cerebros anteriores que recuerda mucho a la observada en los seres humanos (véase Sneddon 2011).

CONCLUSIONES
Los peces tienen muy buenos recuerdos, viven en complejas comunidades sociales en las que mantienen un registro de sus miembros, y pueden aprender unos de otros; un proceso que conduce al desarrollo de tradiciones culturales estables. Se reconocen a sí mismos y a otros. Cooperan entre sí y muestran signos de inteligencia maquiavélica como la cooperación y la reconciliación. Construyen estructuras complejas, son capaces de usar herramientas y utilizan los mismos métodos que nosotros para el control de las cantidades. En su mayor parte, sus sentidos primarios son tan buenos, y en muchos casos mejores, que los nuestros. Al comparar su comportamiento con el de los primates, se encuentran muy pocas diferencias, exceptuando tal vez la capacidad para la imitación (Bshary
et al. 2002). Por todo ello, se debe concluir que el nivel de complejidad cognitiva mostrada por los peces está a la par con la de la mayoría de otros vertebrados, y si el resto de animales son consciente, entonces se debe concluir que los peces también lo son. Aunque el trayecto que ha seguido la evolución y el desarrollo de sus cerebros difiere al de los otros vertebrados, es evidente que hay muchas estructuras análogas que realizan funciones similares. Este cuerpo de evidencias sugiere de forma contundente que son seres sintientes, y la evidencia de que son capaces de sentir dolor de manera similar a los humanos está aumentando gradualmente. Considero que existen razones de peso para incluir a los peces en nuestro "círculo moral" y darles la protección que merecen.

Culum Brown, 2014

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Traducido por Igor Sanz.


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