miércoles, 29 de marzo de 2017

¿DOLOR Y ESTRÉS EN LOS CRUSTÁCEOS?


Consideramos las evidencias en torno a si los crustáceos pueden experimentar dolor y estrés de maneras análogas a las de los vertebrados. Se aplican varios criterios que podrían ser indicadores potenciales de la experiencia del dolor: (1) adecuación del sistema nervioso central y de los receptores, (2) aprendizaje de evitación, (3) reacciones motoras de protección, que podrían incluir reducción del uso de la zona afectada, cojera, frotamiento, sujeción o autotomía, (4) cambios fisiológicos, (5) compensaciones entre la evitación de estímulos y otros requisitos de motivación, (6) receptores opioides y evidencia de reducción de la experiencia del dolor si son tratados con anestésicos locales o analgésicos, y (7) alta capacidad cognitiva y sintiencia. Para el estrés, examinamos las respuestas hormonales que tienen una función similar a los glucocorticoides en los vertebrados. Llegamos a la conclusión de que existe una gran similitud funcional, a pesar de emplear sistemas diferentes, y que, por lo tanto, pueden tener experiencias similares en términos de sufrimiento. De este modo, el trato de estos animales en la industria alimentaria y en otros lugares podría plantear problemas de bienestar.

1. INTRODUCCIÓN
El dolor y el estrés son ampliamente utilizados como indicadores de sufrimiento potencial en los vertebrados (Dawkins, 1980). Sin embargo, ha habido un debate considerable en torno al cuales son los taxones de vertebrados específicos que pueden sufrir (por ejemplo, Broom, 2001; Rose, 2002), el foco inicial sobre los mamíferos se está extendiendo a otros grupos, como las aves, los anfibios (Suave et al., 1991; Machin, 1999; Stevens, 2004) y los peces (Sneddon, 2003; Sneddon et al., 2003). En este caso, consideraremos si el dolor y el estrés pueden afectar a los crustáceos en un grado que daría lugar a preocupaciones sobre su bienestar.

2. DOLOR
Hay numerosas definiciones del dolor. Para los seres humanos, involucra alguna forma de auto-informe de la experiencia, mientras que para los sujetos nohumanos puede incluir características de respuesta conductual (Bateson, 1991; Broom, 2001). Definir el dolor en los términos de un comportamiento específico, sin embargo, plantea un problema cuando se considera la diversidad taxonómica de los vertebrados, y se complica aún más cuando se incluye a los invertebrados. Por lo tanto, Broom (2001) describe el dolor como "una sensación y sentimiento de aversión, asociados con daño tisular real o potencial", una definición que se centra en la experiencia interna en lugar de la respuesta conductual externa. Esto es importante porque los diferentes taxones difieren marcadamente en su uso de actividades particulares. Puede ser relativamente fácil para nosotros interpretar como una indicación de dolor observar la rápida retirada de un estímulo nocivo, acompañado por vocalizaciones particulares, posturas, y roce y/o cojera, en un primate o un perro. Sin embargo, aunque los invertebrados puedan no mostrar estas respuestas específicas, esto no debe interpretarse como una prueba de que no pueden experimentar dolor. Sherwin (2001) observa con respecto al dolor animal que una "ausencia de evidencia no es evidencia de ausencia". Aquí, examinamos las evidencias disponibles en cuanto el dolor en los crustáceos y sugerimos nuevas investigaciones que podrían arrojar luz sobre las experiencias particulares de este grupo de invertebrados tan diverso y grande.

El dolor tiene dos componentes principales. En primer lugar, la nocicepción es la capacidad de detectar estímulos nocivos, lo que da lugar a una respuesta refleja que permite que el animal aleje de la fuente del estímulo o bien todo el cuerpo, o bien sólo la parte afectada. El concepto de la nocicepción no implica la "sensación" adversa. En segundo lugar, el "dolor" es la interpretación emocional interna o el componente de "sufrimiento" de esa percepción. La calidad sensorial y emocional desagradable del dolor, junto con la fuerte motivación para eliminar la fuente de estimulación nociva, parece comprender un elemento de "sufrimiento" (Fiorito, 1986). Se permite que el animal aprenda a evitar la situación que dio origen a la experiencia desagradable (Iggo, 1984). La capacidad de experimentar dolor es ventajosa para el animal, es decir, los animales con dicha capacidad tienen más probabilidades de sobrevivir o mantener una buena condición corporal, lo que aumentará su éxito reproductivo en comparación con aquellos que carecen de ella. Así, el dolor se verá favorecido por la selección natural y puede ser concebiblemente extendido entre los distintos taxones de animales (Fiorito, 1986; Broom, 2001; Sherwin, 2001).

Si bien está claro que los seres humanos experimentan dolor, que los animales sean o no capaces de una experiencia similar es a menudo algo controvertido. Está razonablemente bien aceptado que todos los mamíferos tienen la capacidad de experimentar dolor y existe una creciente aceptación de que ocurre en el resto de taxones de vertebrados. De hecho, esta forma de pensar fundamenta la legislación del Reino Unido, donde la protección contra el dolor durante los procedimientos científicos se concede a todos los vertebrados. Con base en esto hay una presunción de que la capacidad de experimentar dolor tuvo una aparición temprana en la evolución de los vertebrados. Sin embargo, lo que es interesante es que el Acta de Animales (Procedimientos Científicos) del Reino Unido fue modificada en 1993 para incluir al pulpo común, Octopus vulgaris, un molusco, que tiene una historia evolutiva independiente de aproximadamente 500 millones de años a partir de los animales que dieron origen a los vertebrados. Si los pulpos pueden experimentar dolor, es muy posible que esta capacidad pudiera haber surgido bastante separadamente y con anterioridad a los vertebrados. Alternativamente, es posible que el dolor tenga un origen evolutivo muy temprano que sea anterior a la separación de las líneas de los vertebrados y los moluscos. También es posible que la evolución de la experiencia del dolor ocurriera antes de la divergencia de los artrópodos de las líneas que dieron lugar a los moluscos y los vertebrados. Una vez más, sin embargo, la experiencia del dolor podría haber surgido en algún momento durante la evolución de los artrópodos. Aquí, examinamos la posibilidad de que se produzca dentro de un grupo importante de artrópodos, los crustáceos, con alguna referencia a otros grupos.

El intento de inferir sentimientos o estados mentales en los animales está lleno de dificultades (Dawkins, 2006) y el enfoque típico es utilizar el argumento por analogía (Dawkins, 1980; Sherwin, 2001). El punto básico es que si un animal responde a un estímulo potencialmente nocivo de una manera similar a la observada para el mismo estímulo en los seres humanos, entonces es razonable suponer que el animal ha tenido una experiencia análoga (Sherwin, 2001). Sin embargo, Sherwin (2001) señala que hay diferencias en nuestra aceptación de este argumento que dependen de las especies involucradas antes que de las señales comportamentales. Por eso, si observamos un a perro o a un primate respondiendo a una descarga eléctrica tendemos a aceptar que puede haber experimentado dolor, sin embargo, la misma respuesta en un invertebrado se desprecia a menudo como irrelevante para la cuestión del dolor (Sherwin, 2001 ). Sherwin (2001) destaca esta ilógica postura y sugiere un enfoque más simétrico cuando se comparen vertebrados con invertebrados. Sugiere que deberíamos o bien rechazar el argumento por analogía, o bien aceptarlo en ambos casos.

Se han propuesto varios criterios para demostrar el dolor en los mamíferos y éstos han sido utilizados en la consideración del dolor en los anfibios (Machin, 1999; Stevens, 2004), los peces (Sneddon et al., 2003), y varios invertebrados (Fiorito, 1986; Sherwin, 2001; Broom, 2007). Aquí consideraremos criterios que no son diferentes a los utilizados en trabajos anteriores (Sherwin, 2001; Broom, 2007), pero aplicados específicamente a los crustáceos, y particularmente, aunque no exclusivamente, a la decápodos (cangrejos, langostas, gambas y camarones). Este grupo se utiliza ampliamente en la industria alimentaria y, como tal, ha recibido gran parte de la atención sobre el potencial de la percepción del dolor. Los criterios son: (1) un sistema nervioso central y unos receptores adecuados, (2) aprendizaje de evitación, (3) reacciones motoras de seguridad que podrían incluir la reducción del uso de la zona afectada, la cojera, el frotamiento, sujeción o autotomía, (4) cambios fisiológicos, (5) compensaciones entre la evitación de estímulos y otros requisitos de motivación, (6) receptores opioides y reducción evidente de la experiencia dolorosa si se trata con anestésicos o analgésicos locales, y (7) una alta capacidad cognitiva y sintiencia.

2.1. UN SISTEMA NERVIOSO CENTRAL Y UNOS RECEPTORES ADECUADOS.
El sistema nervioso central en los crustáceos comprende un cordón nervioso ventral doble que une una serie de ganglios. Estos ganglios varían en complejidad, con el más grande localizado en el extremo anterior, que funciona como el cerebro. Los detalles relacionados con el sistema nervioso de los crustáceos se han centrado principalmente en los decápodos (Laverack, 1988). Estos animales tienen ciclos de vida de muchos años y sus cerebros se encuentran, en términos de tamaño y complejidad, en algún lugar entre los pulpos y los insectos (Sandeman et al., 1992). El sistema motor aparece en su lugar y se fija cuando el animal eclosiona, con las unidades sensoriales aumentando en número con cada muda durante el crecimiento (Laverack, 1988) bajo la influencia de la neurogénesis permanente (Beltz y Sandeman, 2003). Durante la ecdisis (muda) los crustáceos son vulnerables a los daños, y puesto cada etapa aumenta la complejidad del aparato sensorial, los sensores recién añadidos deben funcionar inmediatamente (Ali, 1987).

En los crustáceos, las neuronas receptoras se empaquetan en extensiones cuticulares del exoesqueleto llamadas sensilias (Derby y Steullet, 2001). Varios receptores se encuentran en la superficie, incluyendo los mecanorreceptores, los quimiorreceptores y las sensilias bimodales (Ali, 1987). Las chemosensilias están presentes en la mayoría o todas las superficies (Cate y Derby, 2000; Aggio y de Freitas, 2007) y aumentan la probabilidad de que los cambios químicos externos sean detectados (Derby y Steullet, 2001). Al tener múltiples sensores, el animal puede minimizar el impacto de los daños causados aumentando la probabilidad de que algunos sensores se mantengan intactos y funcionales (Daniel et al., 1996). Hasta la fecha, sin embargo, sólo las aestetascas han demostrado finas clavijas quimiosensoriales amuralladas en las anténulas, así como pelos asimétricos asociados exclusivamente con la medición de actividades específicas (Aggio y de Freitas, 2007).

El cerebro de los crustáceos es muy diferente al descrito en los vertebrados, y por lo tanto, algunos podrían descartar la idea de que experimentan dolor, de la misma manera que había venido siendo descartada la posibilidad de que lo experimentaran los peces (Rose, 2002). La justificación para el descarte es que el dolor humano se experimenta en algunas partes de la corteza cerebral y que, por tanto, los animales que carecen de esta estructura no puede experimentarlo (Rose, 2002). Los crustáceos no tienen corteza cerebral, y por ello se utiliza este argumento. Usando la misma lógica, se podría sugerir que debido a que los crustáceos carecen de cualquiera de los sistemas visuales que se encuentran en los seres humanos entonces tienen que ser ciegos. Este no es el caso, ya que los crustáceos tienen una capacidad visual bien desarrollada, aunque se base en un tipo completamente diferente de sistema nervioso y receptores. Es evidente que la misma función puede surgir en diferentes taxones animales, usando una morfología diferente, y parece ilógico aceptar este razonamiento para algunas experiencias pero descartarlo en cuanto al dolor.

Una segunda insinuación para rechazar la experiencia dolorosa en los crustáceos es que su cerebro podría ser demasiado pequeño. Sin embargo, Broom (2007) señala que el tamaño cerebral no equivale necesariamente a complejidad funcional, de modo que el argumento no debe basarse en el tamaño per se. Por ejemplo, el pequeño cerebro de muchos peces pequeños no les ha excluido de la legislación protectora. Sin embargo, observamos que el cerebro de los grandes crustáceos, como la langosta, es probable que sea considerablemente mayor que el de muchos vertebrados. Por lo tanto, es la complejidad funcional antes que el tamaño cerebral lo que debe actuar como indicador de la preocupación del bienestar, y hay que señalar que la complejidad no siempre se correlaciona con el tamaño (Broom y Zanella, 2004).

2.2. APRENDIZAJE DE EVITACIÓN.
No parece haber ninguna ventaja selectiva en sufrir dolor per se, de manera que la ventaja debe derivar de que los animales tomen medidas más eficaces para evitar la experiencia específica en el futuro. Por este motivo, un rápido aprendizaje de evitación es una prueba central para la hipótesis de una experiencia dolorosa. Esto fue examinado en el cangrejo, Chasmagnathus granulatus, colocando a los animales en un compartimiento oscuro con un dispositivo de doble cámara y permitiendo que se movieran hacia un compartimento iluminado (Denti et al., 1988). Los cangrejos experimentales recibieron una descarga en el compartimento iluminado, mientras que los cangrejos de control no fueron sometidos al estímulo. Al cabo de 1 minuto, tanto los cangrejos experimentales como los de control eran libres de volver al compartimiento oscuro. Un único ensayo fue suficiente para establecer una asociación entre la luz y la descarga, que aún podía detectarse hasta 3 horas más tarde, pero no después de 24 horas. Experimentos posteriores que implicaban ensayos múltiples mostraron retención de comportamiento aprendido después de un intervalo de descanso de 24 horas en un ambiente diferente del utilizado en el adiestramiento(Fernández-Duque et al., 1992). Los cangrejos demostraron una evitación de la cámara iluminada que indica que la asociaban con una situación aversiva. El resultado no fue aprender una rápida respuesta de escape del estímulo, sino más bien abstenerse de entrar en el compartimiento iluminado (Fernández-Duque et al., 1992).

Experimentos similares con cangrejos de río (Procambarus clarkia) también demuestran que aprenden a asociar el encendido de una luz con una descargada dada 10 segundos más tarde. Aprendieron a responder caminando hacia un lugar seguro en el que no se daba la descarga (Kawai et al., 2004). Sin embargo, esto sólo ocurría si el cangrejo de río se ubicaba en la zona en la que podía retirarse para evitar la descarga. Si se encontraba lejos de la zona de seguridad el animal no caminaba, aunque respondía a las descargas con una respuesta de escape de retirada de la cola. A pesar de repetidos emparejamientos entre la luz y las descarga, el animal no consiguió aprender a evitar las descargas en respuesta a la luz por medio de la prueba de la retirada de la cola. Curiosamente, cuando los animales que habían experimentado descargas mientras se alejaban de la zona de seguridad fueron después probados orientados hacia la zona de seguridad, mostraron una muy rápida evitación de la descarga sobre la aparición de la luz. Por lo tanto, parecían haber aprendido la asociación a pesar de que no la haberla usado previamente para evitar la descarga. Estos estudios demuestran una capacidad de los decápodos que se ajusta al criterio mínimo para la experiencia del dolor.

2.3. REACCIONES MOTORAS DE SEGURIDAD QUE PODRÍAN INCLUIR LA REDUCCIÓN DEL USO DE LA ZONA AFECTADA, LA COJERA, EL FROTAMIENTO, LA SUJECIÓN O LA AUTOTOMÍA.
Zimmerman (1986) define la experiencia dolorosa, en parte, como la obtención de “reacciones de protección motoras y vegetativas”, y el frotamiento o roce de las zonas afectadas es algo que se observa en los vertebrados (Stasiak et al., 2003). Weary et al. (2006) argumentaron que el frotamiento denota una conciencia del lugar del estímulo nocivo y Sneddon et al. (2003) observó que las truchas arco iris (Oncorhynchus mykiss) que tenían productos químicos nocivos inyectados en el labio mostraban roces de éste contra el sustrato. En las ratas, las acciones de aseo posteriores a un estímulo nocivo parecen estar encaminadas a eliminar la causa del dolor y usan una organización diferente respecto a aquellas relacionadas con el mantenimiento del pelaje, la termorregulación, la señalización social o la reducción de la excitación (Vos et al., 1998) . Además, en los vertebrados, el frotamiento puede activar las fibras aferentes nociceptivas inhibidoras, es decir, activa la parte del sistema analgésico endógeno.

El roce o aseo de áreas específicas se ha investigado recientemente en el camarón de charco, Palaemon elegans, un pequeño crustáceo litoral (Barr et al., 2008). Al aplicarse una solución de hidróxido de sodio o ácido acético sobre una antena se produjo, en comparación con el agua de control, un aumento significativo del aseo de esa antena, durante el cual fueron sacadas las pequeñas pinzas y partes de la boca del animal. Además, aumentó el roce de la antena contra la pared del tanque. Estas actividades de aseo personal y frotamiento eran específicos de la antena tratada, no observándose ningún aumento en la antena sin tratar. El animal parecía ser consciente de la ubicación específica del estímulo nocivo y dirigió su atención a ese lugar específico. Pellizcar una antena con fórceps suscitó un mayor nivel de frotamiento de la antena contra la pared del tanque, pero no tuvo efecto sobre la cantidad de aseo. Además, cuando fue aplicado ácido acético en uno de los ojos de un camarón, se produjo un marcado aumento del aseo, comparado con el tratamiento controlado de agua, a menudo con una participación simultánea de ambas pinzas, pero cada una moviéndose en una forma muy diferente y compleja. El aseo fue dirigido específicamente a ese ojo, lo que de nuevo demuestra que el animal era consciente de la ubicación del suceso nocivo (Barr et al., sin publicar). Aún no se ha investigado si esto implica la activación de un sistema analgésico endógeno, de hecho, es posible que el animal esté tratando de eliminar físicamente el estímulo nocivo. Sin embargo, la complejidad de estas prolongadas respuestas va más allá de lo esperado en una respuesta nociceptiva refleja.

Una respuesta motora de protección adicional observada en los artrópodos es la autotomía, en la que un apéndice es autoamputado del cuerpo. Por ejemplo, las arañas, Argiope aurantia, pueden autotomizarse las patas cuando están dañadas (Eisner y Camazine, 1983). La autotomía fue observada durante los intentos de estas arañas por capturar chinches (Phymata fasciata). A veces el insecto garraba una pata de la araña y luego se disponía a clavar su probócide (la picadura resulta dolorosa para los seres humanos al inyectarse la saliva venenosa) (Eisner y Camazine, 1983). En el laboratorio se demostró que la autotomía no era inducida por el insecto que agarraba la pata, pero sí era específica para la picadura. La autotomía se produjo al cabo de 5 segundos desde que la trompa sondeara y perforara la articulación, sin embargo, una sencilla penetración experimental en la articulación con una alfiler estéril no provocaba autotomía.

Eisner y Camazine (1983) también experimentaron inyectando veneno de abeja y avispa, los cuales inducen autotomía. Además, se inyectaron los componentes individuales de algunos de los venenos que se sabe que inducen una respuesta dolorosa en los seres humanos. Algunos, pero no todos, produjeron autotomía. Componentes eficaces eran la histamina, la serotonina, la fosfolipasa y la melitina, todos los cuales inducen dolor en los seres humanos. Componentes ineficaces eran la acetilcolina, la bradiquinina, la hialuronidasa, la adrenalina y la dopamina. La acetilcolina y la bradicinina inducen dolor en los seres humanos, pero no provocan autotomía en las arañas. Sin embargo, los últimos tres componentes ineficaces tampoco inducen dolor en los seres humanos, pero potencian la eficacia de otros componentes de las picaduras de las abejas. Debido a que las picaduras de las abejas y las avispas tienen el potencial de matar a la araña, la autotomía tiene el efecto de aislar y descartar rápidamente el lugar de la inyección venenosa antes de que el veneno se extiende más allá de la pata. Dado que las arañas pueden detectar y responder rápidamente a varios de los componentes que inducen dolor en los seres humanos, es posible que la autotomía sea el resultado de una respuesta dolorosa.

La respuesta de autotomía en los crustáceos normalmente deja una rotura limpia en una articulación específica cercana al cuerpo principal, que es sellada de inmediato para evitar una excesiva pérdida hemolinfática (Patterson et al., 2007). Cortar la membrana en una articulación distal al plano autotómico, causando pérdida hemolinfática, provoca una autotomía rápida (en unos pocos segundos) de dicho apéndice, previniendo una mayor pérdida de líquidos. Los mecanismos de autotomía varían mucho entre las especies en la medida en que hay un debate en cuanto a si se trata de un acto reflejo o si implica algún grado de control voluntario (Fleming et al., 2007). La inhibición de la autotomía de las extremidades posteriores después de la autotomia de las extremidades anteriores en el cangrejo Hemigrapsus oregonensis (Easton, 1972) supone un grado de influencia central de autotomía en lugar de un reflejo, ya que el mayor coste de cada pérdida de apéndice adicional parece jugar un rol significativo, y por lo tanto pueden ser mediado como dolor.

Los cangrejos autotomizan sus extremidades en situaciones que no implican pérdida hemolinfática, por ejemplo, cuando son colocados sobre una placa caliente (Fiorito, 1986) o cuando el miembro es inyectado con ácido acético (observaciones no publicadas). La aplicación de una descarga eléctrica pequeña en los apéndices también causa autotomía en los cangrejos de mar comunes, Carcinus maenas, y en los cangrejos ermitaños, Pagurus bernhardus (observaciones no publicadas) incluso cuando la zona estimulada es distal al plano de autotomia. Estos tratamientos inducen rápidamente autotomía en una forma dependiente de la dosis, sin embargo, no causan ni pérdida de la hemolinfa ni daño estructural específico. Debido a que estos tratamientos causan reacciones en los vertebrados que son interpretadas como una indicadores de dolor (p. ej., Sneddon et al., 2003; Millsopp y Laming, 2008) sugerimos que podrían provocar la autotomia por medio de un proceso similar.

2.4. CAMBIOS FISIOLÓGICOS
Los estímulos potencialmente dolorosos aplicados a los vertebrados se caracterizan por producir modificaciones vegetativas, tales como taquicardia, dilatación de la pupila y defecación; cambios en el flujo sanguíneo, en los patrones respiratorios, en los gases arteriales; desequilibrios hidroelectrolíticos y cambios endocrinos también son comunes (Short, 1998). No obstante, el examen de respuestas similares en los crustáceos ha sido limitado. Schapker et al. (2002) registraron la frecuencia cardíaca y respiratoria en el cangrejo de río (Procambarus clarkii) en respuesta a estímulos sensoriales definidos. Observaron una reducción de la frecuencia cardíaca tras la autotomía de una pinza en un encuentro agonístico y sugirieron que esto podría ser un intento por evitar una excesiva pérdida de sangre. Registraron que los cambios en el ritmo cardíaco y la acción ventilatoria, en respuesta a un estímulo nocivo, pueden mejorar los resultados un tanto subjetivos de las observaciones de comportamiento y que deberían estimularse este tipo de estudios. Sin embargo, se requiere un control cuidadoso, debido a que la actividad cardíaca y respiratoria en los crustáceos es muy sensible y a que responde, por ejemplo, a cambios en los niveles del agua (Morris y Edwards, 1996), a diversos productos químicos (Aggio y de Freitas, 2007) y a la actividad de encuentros agresivos (Huntingford et al., 1995).

2.5. COMPENSACIONES ENTRE LA EVITACIÓN DE ESTÍMULOS Y OTROS REQUISITOS DE MOTIVACIÓN
Una respuesta puramente mediada por la nocicepción es un reflejo y debe ser siempre el mismo, independientemente de otras prioridades de motivación. Es decir, esperaríamos ver el mismo reflejo de evitación de un estímulo nocivo en un animal que tiene hambre o saciedad, incluso en presencia de comida. Sin embargo, si vemos variación en la respuesta a los estímulos nocivos que depende de otros requisitos de motivación, entonces debe haber algún tipo de interacción de alto nivel entre sistemas competitivos motivacionales (McFarland y Sibly, 1975). En los peces, por ejemplo, vemos que los privados de alimento son menos propensos a responder a una descarga eléctrica en un área de alimentación que aquellos que no están privados de alimento (Millsopp y Laming, 2008). La competencia entre las diferentes actividades de expresión es la esencia de la motivación compensatoria. Esto es importante en la estudio del dolor, ya que se trata de un fuerte indicador de que la respuesta al estímulo nocivo no es puramente refleja. Las compensaciones implican claramente algún tipo de procesamiento en el que se sopesan las diferentes necesidades del animal.

Un estudio reciente examinó esta posibilidad usando cangrejos de orilla, Carcinus maenas, expuestos a descargas eléctricas leves sobre uno de los apéndices posteriores, junto con su requisito normal de salir a ambientes muy iluminados (Elwood y Mansoor, no publicado). Estos cangrejos habitan normalmente en las grietas debajo de las piedras durante las horas diurnas de la marea baja. La técnica consistía en colocar un electrodo al cangrejo en una arena que tenía un “refugio” oscuro en un extremo. El animal típicamente se trasladó a la vivienda, sin embargo, las descargas provocaban con frecuencia que el animal saliese de nuevo del refugio. La probabilidad de que el cangrejo saliera de la vivienda se incrementaba cuanto más baja era la intensidad de la luz externa. Es decir, la respuesta a la descarga eléctrica estaba modulada por la motivación para evitar las zonas muy iluminadas y el movimiento de salir de la vivienda no puede ser descrito como un simple reflejo.

Otro estudio (Elwood y Appel, no publicado) examinó la respuesta que daba el cangrejo ermitaño, Pagurus bernhardus, a una descarga eléctrica dada en el abdomen a través de unos pequeños agujeros perforados en la concha del gasterópodo. El objetivo principal era determinar si los cangrejos evacuarían las conchas de mala calidad bajo un voltaje menor frente a las conchas de buena calidad. Hubo un efecto marginal que fue significativo con sólo una prueba. Sin embargo, muchos de los cangrejos se alejaban de sus conchas y se mantenían desnudos durante 15 minutos después de la evacuación. Esto es inusual, ya que los cangrejos desnudos son extremadamente vulnerables y por lo general se meten en cualquier concha que esté disponible. Algunos, sin embargo, investigaron la concha, sondeándola repetidamente e introduciendo uno o ambos quelípedos (pinzas) en su interior para un examen prolongado. Los cangrejos desnudos que no han recibido una descarga normalmente realizan un examen del interior de la concha muy breve antes de la entrada (Elwood y Stewart, 1985) lo que sugiere que los cangrejos sorprendidos estaban tratando de localizar y eliminar el estímulo nocivo. Curiosamente, algunos cangrejos adoptaban la postura de ataque agarrando la parte exterior de la concha y golpeándola, una acción que se observa cuando un cangrejo intenta luchar y desalojar a otro cangrejo (Dowds y Elwood, 1985). Esto no se observa cuando los cangrejos se encuentran con una concha vacía y es similar en algunos aspectos a la agresión inducida por una descarga eléctrica que se observa en las ratas (Knutson, 1971).

2.6. RECEPTORES OPIOIDES Y REDUCCIÓN EVIDENTE DE LA EXPERIENCIA DOLOROSA SI SE TRATA CON ANESTÉSICOS O ANALGÉSICOS LOCALES
Los péptidos y receptores opioides se han encontrado en diferentes taxones de invertebrados y parecen servir a algunas de las funciones vistas en los vertebrados, incluyendo la analgesia endógena (Dyakonova, 2001). El efecto de los opioides se puede demostrar mediante la administración de morfina, que a veces se utiliza en combinación con un bloqueador de opioide conocido. Por ejemplo, en el cangrejo Chasmagnathus granulatus, las descargas eléctricas deliberadas dadas a través de dos pequeños agujeros perforados en el caparazón provocan una respuesta defensiva. El porcentaje de animales que mostraba una respuesta defensiva se elevaba con la aplicación del voltaje. La inyección de clorhidrato de morfina reduce la sensibilidad de los cangrejos a la descarga de una manera dependiente de la dosis, decreciendo el efecto analgésico al aumentar la duración entre la inyección de morfina y la descarga. La morfina no produjo efectos 60 minutos después de la inyección. La inyección de naloxona inhibe los efectos de la morfina en los vertebrados y tiene el mismo efecto en estos cangrejos (Lozada et al., 1988). La morfina también tiene efectos inhibidores sobre la respuesta de retirada de la cola debida a una descarga eléctrica de las galeras o mantis marinas (Squilla mantis) que se invierte con la naloxona, lo que indica que el efecto se encuentra en distintos grupos de crustáceos decápodos (Maldonado y Miralto, 1982). La acción de estos fármacos y las respuestas de los animales son similares a las observadas en los vertebrados y podrían interpretarse como reflejos de acción de un sistema analgésico endógeno que regula la respuesta dolorosa.

Los opioides en los crustáceos tienen otros efectos en relación particular al miedo (Tomsic y Maldonado, 1990). Los cangrejos a quienes se les presenta un estímulo nuevo, como una pantalla oscura en movimiento, responden con un huida rápido y esta respuesta de huida se reduce mediante la inyección de morfina, pero no si se empareja con naloxona (Maldonado et al., 1989; Romano et al., 1990) . Por tanto, los opioides parecen tener efectos sobre respuestas inducidas tanto dolorosas como no dolorosas.

El marcado aumento en el aseo y el frotamiento de las antenas por parte de las gambas de vidrio cuando son tratadas con ácido acético o hidróxido de sodio no fueron observados si habían sido tratadas previamente con un anestésico local, la benzocaína (Barr et al., 2008). No hubo efecto de la benzocaína en la locomoción general de la gamba, de modo que la reducción de la fricción y la preparación no se debía simplemente a la inactividad del animal. Sin embargo, no eliminó el nivel de frotamiento visto como respuesta a la estimulación mecánica con fórceps. Otro anestésico local, la xilocaína, reduce el estrés de la ablación en las hembras del camarón Litopenaeus vannamei, según lo indican los niveles de alimentación y natación (Taylor et al., 2004).

Tanto los analgésicos como los anestésicos locales opioides tienen efectos que parecen ser similares a los observados en los vertebrados. No obstante, cada uno tiene modos diferentes de acción. Los opioides producen analgesia al actuar sobre un sistema modulador en el sistema nervioso central (Tomsic y Maldonado, 1990; Sawyer, 1998), mientras que los anestésicos locales bloquean los canales de sodio y evitan la conducción de los impulsos de los nociceptores (Machin, 2005), habiendo sido observado esto último en el cangrejo de río (Leech y Rechnitz, 1993).

2.7. ALTA CAPACIDAD COGNITIVA Y SINTIENCIA
La cognición es la capacidad de adquirir y manipular la información (Dukas, 1998). En esencia, la mayoría de los grupos animales parecen tener cierta capacidad cognitiva, pero se supone comúnmente que aquellos animales particularmente hábiles tienen más probabilidades de ser sintientes y experimentar dolor (Dawkins, 2006; Broom, 2007). La capacidad cognitiva se puede demostrar de varias maneras, sólo algunas pocas de las cuales están anotados aquí a modo ilustrativo.

Entre los decápodos hay varios ejemplos de retorno a casa (homing) (revisado por Vannini y Cannicci, 1995). Algunas especies de cangrejo violinista (Uca sp.) parecen mostrar la capacidad de integrar un camino recordando las vueltas dadas en el recorrido tomado durante la búsqueda de alimento, presumiblemente mediante la renovación de los vectores (von Hagen, 1967). Otros ejemplos parecen implicar mecanismos como la posesión de mapas cognitivos (Wehner, 1992). Sin embargo, el caso más impresionante con mucho de retorno a casa se ve en la langosta espinosa, Panulirus argus (Lohmann et al., 1995). Estas langostas pueden llevar a cabo una migración estacional de hasta 200 km durante la cual se orientan mediante el uso de un sentido magnético. Si los animales eran desplazados a distancias considerables (12-37 km) eran capaces de orientarse con precisión hasta su posición original. Esto lo hicieron en ausencia de señales visuales o magnéticas durante el viaje de ida y con ausencia de señales visuales en el lugar de prueba. Los animales demostraron ser capaces de ubicarse con respecto a la localización de inicio utilizando claves del lugar de prueba. En un elegante experimento se demostró que respondían a pequeñas variaciones en las características locales del campo magnético y por lo tanto podían hacer gala de auténtica navegación (Boles y Lohmann, 2003). El retorno a casa aquí implica un sistema de detección que proporciona a los animales información sobre su ubicación actual y su ubicación original, junto con un sentido direccional o de brújula que permite que el animal pueda determinar un camino a casa.

A pesar de las diversas formas de aprendizaje que han sido demostradas en los crustáceos, nada se acerca a las capacidades observadas en las abejas melíferas. En las abejas, la capacidad de aprender es notable por el pequeño número de ensayos requeridos para lograr el aprendizaje por discriminación, por la resistencia a la descomposición de la memoria y por la complejidad de las tareas de aprendizaje. El tipo de cosas que se pueden asociar con los alimentos incluye algunas que son relativamente simples, tales como colores u olores, y otras asociaciones más complejas que utilizan formas (Benard et al., 2006). En cuanto a lo último, no sólo pueden discriminar entre formas sino también cuándo difieren en orientación. Además, pueden aprender a discriminar sobre una base de simetría o asimetría, de tal manera que responden apropiadamente dentro de una tarea de aprendizaje en la primera exposición a un nuevo conjunto de patrones que difieren con respecto a si son simétricos o asimétricos (Benard et al., 2006). Es decir, parecen aprender el concepto de “elegir simétrica” o “elegir asimétrica”, una tarea aún no demostrada en muchos vertebrados.

Los cangrejos ermitaños son capaces de reunir información sobre posibles nuevas conchas de gasterópodos e integrar esa información con la que tienen sobre la concha que ocupan en ese momento antes de decidir cuál es la mejor de las dos (Elwood y Stewart, 1985). Utilizan varias fuentes de información tales como la forma y el tamaño usando información visual y táctil externa e interna, y, posteriormente, reúnen e integran más información después de mudarse (Jackson y Elwood, 1989). Los cangrejos ermitaños también pueden luchar por la posesión de conchas que ya tienen un cangrejo asumiendo el papel de atacantes, tratando de desalojar al otro (el defensor) de su concha. Una característica clave de esta decisión es el tamaño relativo de los cangrejos y los indicadores pre-lucha usados (Elwood et al., 2006). Después, el atacante utiliza la información sobre su propia concha (Arnott y Elwood, 2007), junto con la información recopilada sobre la concha del defensor para tomar decisiones sobre cómo llevar a cabo el ataque (Dowds y Elwood, 1983; Briffa et al., 1998). Adicionalmente, recogen más información sobre el oponente durante el proceso de toma de decisiones y se integra junto con la información recopilada respecto a las cualidades de cada concha (Dowds y Elwood, 1985). El atacante también monitoriza los cambios en su estado fisiológico, que cambia drásticamente debido a los esfuerzos de la mayor actividad de lucha (Briffa y Elwood, 2001, 2005), y varía su comportamiento de lucha de acuerdo con esos cambios. Por otra parte, los defensores evalúan el vigor del ataque y toman decisiones acerca de si deben o no deben resistir, recurriendo a antiguas reservas de glucógeno (Briffa y Elwood, 2004). Por lo tanto, en los procesos de toma de decisiones de estos animales se reúne y se integra información de numerosas fuentes. Hay buena evidencia de que pueden recordar a viejos oponentes hasta 4 días después de un encuentro (Gheradi y Atema, 2005). Sorprendentemente, un atacante potencial, antes de atacar, no sólo puede evaluar si será capaz de lograr un intercambio de conchas, sino también de si su concha es adecuada frente a un oponente potencial, ya que el oponente podría estar más dispuestos a intercambiar la concha si es que ello puede hacerle ganar en calidad (Hazlett, 1996). Estos crustáceos muestran una excelente capacidad para reunir, manipular y utilizar información de múltiples fuentes, lo que indica una capacidad cognitiva más alta de la que generalmente se les reconoce.

3. ESTRÉS
En los vertebrados, las respuestas al estrés se producen cuando se exponen a condiciones ambientales fuera de su rango fisiológico normal, cuando enferman, o cuando se exponen a percepciones amenazantes tales como estímulos de los depredadores. Inicialmente, el estrés es adaptativo y mejora a corto plazo su capacidad de manejarse. A más largo plazo, sin embargo, el estrés tiene efectos adversos en una serie de funciones importantes. La respuesta al estrés de los vertebrados provoca una cascada de cambios hormonales que conduce a la producción de cortisol y/o corticosterona. Estas hormonas suprarrenales tienen una serie de efectos, incluyendo la conversión de glucógeno en glucosa, que puede entonces ser usado en una reacción de lucha o huida. Los niveles de estas hormonas glucocorticoides se utilizan a menudo como un indicador del estado de bienestar de los vertebrados (Bateson y Bradshaw, 1997; Jongman et al., 2005).

La hormona hiperglucémico de crustáceos (CHH, por sus siglas en inglés) tiene efectos muy similares a los del cortisol y la corticosterona. Un efecto importante es el aumento de la glucosa hemolinfática y los niveles de lactato mediante la movilización de las reservas de glucógeno intracelular, que puede ser utilizado como un indicador de estrés (Stentiford et al., 2001). El neuropéptido CHH se sintetiza dentro del órgano X de la médula terminal ganglionar y se libera desde la glándula sinusal, encontrándose ambas en el pedúnculo ocular (Lorenzon et al., 2005). Varios factores estresantes provocan la liberación de CHH y el posterior aumento de la glucosa hemolinfática en animales intactos, pero no en aquellos con los pedúnculos retirados (Lorenzon et al., 2005). Por ejemplo, la emersión y la posterior hipoxia induce la liberación de CHH en el cangrejo Cancer pagurus (Webster, 1996) y la langosta Homarus americanus (Chang et al., 1998). La infección de una cigala noruega, Nephrops norvegicus, con un parásito dinoflagelado (Stentiford et al., 2001) aumenta la temperatura en el cangrejo C. pagurus (Wilcockson et al., 2002), y la exposición al cobre tiene un efecto similar en los camarones, P. elegans (Lorenzon et al., 2004).

Los crustáceos son a menudo sometidos a condiciones extremas durante la captura, el almacenamiento o el uso para la cadena alimentaria humana. Algunas de estas condiciones, tales como ser atrapados en una red de arrastre y estar confinados estrechamente con otros individuos durante largos períodos de transporte, suscita respuesta de estrés (Paterson y Spanoghe, 1997; Chang, 2005; Ridgway et al., 2006). El trato de los crustáceos no-objetivo durante la pesca de arrastre comercial es también un problema (Bergman y Moore, 2001). Bergman et al. (2001) encontraron que se causa un estrés considerable a los crustáceos en una red de arrastre de 2 horas de duración, seguido de 1 hora de emersión, tal y como lo indican los cambios en el pH y la acumulación de D-glucosa, L-lactato y amoníaco en la hemolinfa.

Otro trato es la extirpación de las pinzas, donde una o más pinzas se tuercen y el animal es luego devuelta al mar, lo que provoca una marcada respuesta de estrés (Patterson et al., 2007). Esta práctica se produce en la pesca del cangrejo violinista portugués, el cangrejo de piedra americano y el cangrejo marrón europeo. Es considerado como algo sostenible debido a que los cangrejos pueden mostrar autotomía natural por la cual se pueden desahcer de un apéndice dañado y regenerar el apéndice autotomizado (Patterson et al., 2007). La eliminación de una sola pinza en el cangrejo, C. pagurus, causa un aumento significativo de la glucosa al cabo de 10 minutos y de lactato al cabo de 1 minuto en comparación con los controles manipulados. Estos efectos de la eliminación de la pinza están todavía presentes al cabo de 24 horas, pero, si el animal se mantiene junto a un congénere intacto, la respuesta al estrés es significativamente mayor, lo que sugiere una respuesta de miedo en el animal que se encuentra en gran medida indefenso ante un competidor intacto (Patterson et al. , 2007). En contraste con la eliminación de una pinza por torsión, la autotomía, inducida por el corte de una membrana de articulación en una estructura distal del apéndice, tiene poco o ningún efecto. La respuesta de estrés que produce una pinza eliminada por torsión parece estar afectada por daños tisulares, que son mucho mayores que cuando una extremidad se derrama por autotomía. Algunos animales sometidos al trato anterior murieron y mostraron heridas más grandes que las de los supervivientes. Además, a los cangrejos de estos experimentos sólo les fueron extirpados una pinza, en contraste con las dos que se eliminan en la práctica habitual de la pesca de cangrejo marrón, lo que causaría el doble de daño y aumentaría la tasa de mortalidad. Esto pone en duda la afirmación de que la práctica es sostenible, ya que los animales no pueden sobrevivir y regenerar los apéndices perdidos (Patterson et al., 2007). Un problema adicional para la supervivencia de los animales sin pinzas es su reducida capacidad para alimentarse de los mejillones de concha dura que forman parte de su dieta habitual. En un estudio, cuando sólo una pinza fue eliminada mediante autotomía (para reducir los efectos debidos al estrés) se produjo una marcada reducción en el consumo de mejillones intactos. Esto fue seguido por un posterior incremento en el consumo de piezas de pescado que demuestra claramente que la reducción del antiguo consumo fue debido a la reducción de sus capacidades y no a la motivación (Patterson et al., 2009). Por lo tanto, la práctica de devolver al mar los cangrejos vivo sin pinzas es dudosa en cuanto a su bienestar, así como por razones de sostenibilidad.

4. CONCLUSIONES
El dolor y el estrés en los vertebrados son utilizados a menudo como indicadores de malestar y el argumento por analogía puede utilizarse eficazmente en cuanto al bienestar de los crustáceos. Sin embargo, parece que hay una renuencia general a utilizar este argumento para los invertebrados de la misma manera que se utiliza para los vertebrados. Una de las razones puede ser el inconveniente general de la idea de que los invertebrados puedan sufrir (Sherwin, 2001). Los invertebrados por lo general no son tenidos en alta estima por parte del público, siendo vistos como ajenos, peligrosos y plagas (Kellert, 1993). Como tal, hay una falta de preocupación por su trato, ya sea en situaciones de explotación o en encuentros más domésticos. De hecho, la única vez que algunas personas expresan preocupación por el bienestar de los invertebrados es cuando se enfrentan con la perspectiva de cocinar cangrejos o langostas vivos en una olla de agua hirviendo. Otra razón para no aceptar el uso de la argumentación por analogía puede ser la aparente escasez de estudios que señalen los sistemas y experiencias análogas dentro de los invertebrados.

El objetivo principal de esta revisión ha sido examinar los estudios dirigidos específicamente a las cuestiones de bienestar en los invertebrados y completar estos con otra obra fundamental en la fisiología y el comportamiento de los crustáceos. Está claro que el sistema nervioso central de estos animales es muy diferente del de los vertebrados, sin embargo, sus funciones son similares. No aceptamos el argumento de que sólo los animales con ciertas estructuras cerebrales pueden experimentar dolor, estrés y sufrimiento debido a que el argumento obviamente no se aplica con otras funciones del sistema nervioso central. Tampoco aceptamos el argumento de que el cerebro de los crustáceos es demasiado pequeño para experimentar dolor. Se ha demostrado que estos animales muestran aprendizaje de evitación cuando se exponen a estímulos potencialmente dolorosos y que muestran respuestas protectoras tales como un frotamiento prolongado dirigido específicamente a la zona afectada. También muestran autotomía cuando un apéndice ha sido sometido a calor, golpes, heridas o inyecciones de ácido acético. Poseen una respuesta de estrés fisiológico que parece tener una función análoga a la respuesta al estrés de los vertebrados. Muestran compensaciones entre las respuestas a los estímulos nocivos, tales como golpes, y otros requisitos de motivación, lo que indica que los simples reflejos no pueden dar cuenta de las respuestas anteriores. Se ha demostrado que los efectos de los estímulos aversivos, tales como descargas eléctricas o aplicaciones de productos químicos, se pueden mejorar con anestésico local y opioides en varias especies de crustáceos. Por último, algunos muestran una capacidad cognitiva que puede ser comparable con la de algunos vertebrados.

Hay, sin embargo, un requisito para trabajos posteriores. Por ejemplo, necesitamos estudios que examinen en varias especies las compensaciones entre los diferentes sistemas motivacionales y las respuestas al dolor. Necesitamos estudios que examinen si la autotomía es mediadora del dolor y si se reduce mediante la aplicación de anestésicos locales u opioides. Necesitamos estudios que examinen la acción fisiológica de los opioides para obtener información sobre la ubicación y función de los receptores opioides. Debemos examinar los posibles vínculos entre la respuesta al estrés y la experiencia dolorosa para descubrir si los estímulos nocivos específicos inducen la liberación de CHH y si alteran otras respuestas fisiológicas. Hay necesidad de examinar la potencial respuesta al estrés de las amenazas percibidas y se necesitan más estudios para dilucidar las capacidades cognitivas. Éstas y otras investigaciones no deben referirse únicamente a la biología básica de estos animales, sino también examinar la forma en que son tratados en la pesca y la acuicultura en términos de la forma en que son capturados, clasificados, mantenidos, transportados, muertos y cocinados. Hay muchas prácticas actuales que pueden causar problemas de bienestar. Por ejemplo, los animales son atrapados en las redes de arrastre y dejados en la cubierta durante largos períodos, los cangrejos y las langostas se mantienen en estrecho confinamiento durante períodos prolongados con sus pinzas inmovilizadas y un gran número de ellos son cocinados vivos en agua hirviendo. Se requieren estudios objetivos para determinar si estas prácticas son razonables o si deben ser modificadas para beneficiar el bienestar de este grupo tan grande y diverso.

Robert W. Elwood, Stuart Barr & Lynsey Patterson, enero de 2009

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Traducido por Igor Sanz.

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