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RESUMEN1
La investigación sobre la variación de la personalidad en animales ha ido en aumento en los últimos 20 años, pero, a pesar de constituir el 98% de todas las especies conocidas, son sorprendentemente pocos los estudios que se han centrado en la personalidad de los invertebrados. Este déficit podría deberse a la tradicional creencia de que los invertebrados son poco menos que "robots" en miniatura. No obstante, algunos estudios están cuestionando esa creencia al revelar diferencias de personalidad en diversas especies de invertebrados. Sea como fuere, el número de investigaciones sigue contrastando con notoriedad frente al gran esfuerzo volcado en el estudio de los vertebrados, que representan un único subfilo. Describimos cómo la investigación de los correlatos proximales, evolutivos y ecológicos de la variación de la personalidad de los invertebrados podría ampliar nuestra comprensión de la variación de la personalidad en general. En nuestra opinión, los estudios en torno a la personalidad de los invertebrados son muy necesarios, ya que algunas de sus características biológicos y conductas sociales y sexuales son extraordinariamente raras o están ausentes en la mayoría de los vertebrados, ofreciendo su estudio nuevas vías para la investigación de la personalidad. Algunos ejemplos de ello son la metamorfosis completa, la emasculación, la reproducción asexual, la eusocialidad y el parasitismo. Además, el estudio de la personalidad de los invertebrados podría a su vez ofrecer un enfoque comparativo a la hora de desentrañar las fuerzas evolutivas que impulsaron en el pasado las diferencias de personalidad.
INTRODUCCIÓN
El fenómeno de la variación de la personalidad animal, es decir, las diferencias individuales de comportamiento que persisten a lo largo del tiempo y/o a través de distintas situaciones o contextos (por ejemplo, Dall, Houston y McNamara, 2004; lo último se suele denominar "síndromes de comportamiento", sensu Sih, Bell, Johnson y Ziemba, 2004), ha gozado de una amplia investigación en los últimos 20 años. La mayoría de los estudios sobre la personalidad se han llevado a cabo en un único subfilo, el de Vertebrata (filo: Chordata) (por ejemplo, Gosling, 2001). Sorprendentemente, son pocos los estudios que han investigado la variación de la personalidad en cualquier otro (sub)filo animal (es decir, en los invertebrados), a pesar de ocupar sus especies una diversidad mucho más amplia que la de los vertebrados (los invertebrados constituyen el 98% de todas las especies animales; Pechenik, 2000). La falta de datos en torno a la personalidad de los invertebrados podría deberse a la tradicional creencia de que los invertebrados son poco menos que "robots" en miniatura, que responden de forma estereotipada a los estímulos y que, por tanto, muestran poca o ninguna diferencia individual de comportamiento (por ejemplo, Brembs, 2013). No obstante, algunos estudios recientes están poniendo en tela de juicio esa creencia al revelar diferencias de personalidad en un número cada vez mayor de especies invertebradas. Mather y Logue (2013) llevaron a cabo una revisión de los estudios que evaluaban la variación de la personalidad en los invertebrados, descubriendo diferencias individuales de comportamiento consistentes en 19 géneros de invertebrados, la mayoría de ellos (15 géneros) pertenecientes a Arthropoda. Los estudios restantes estaban relacionados con Mollusca (tres géneros) y Nematoda (un género). Nosotras, de forma adicional, realizamos una búsqueda sistemática en ISI Web of Knowledge en diciembre de 2013 empleando los términos de búsqueda "personalidad" e "invertebra". Esta búsqueda inicial arrojó 243 publicaciones (contrastando con las 3.809 publicaciones que arrojó una búsqueda paralela de "personalidad" y "vertebra"). Un análisis más detallado de estos trabajos nos descubrió 47 estudios empíricos que evaluaban la variación de la personalidad en los invertebrados (resumidos en la Tabla 12). La práctica totalidad de ellos hallaban sustento a la existencia de diferencias de personalidad en los invertebrados (véase la Tabla 1). La mayoría de los estudios en torno a la personalidad de los invertebrados se han llevado a cabo con Arthropoda (principalmente Insecta, pero también Crustacea y Chelicerata); el resto de los estudios investigaron Cnidaria y Mollusca (véase a Tabla 1). A pesar de ese mayor número de estudios sobre los invertebrados en el contexto de la personalidad, la cifra sigue siendo insignificante en comparación con el amplio número de sus taxones (apenas cuatro filos de invertebrados estudiados de un total de 34; de acuerdo con la sistemática de Brusca y Brusca, 2003), lo que limita en gran medida la aplicación de análisis comparativos. Un enfoque comparativo de la personalidad que incluyera una amplia diversidad de taxones invertebrados (junto a los vertebrados) podría ayudarnos a comprender de qué forma operaron las fuerzas evolutivas en el surgimiento de las diferencias de personalidad. Además de esta imposibilidad de un análisis comparativo más amplio debida a la evidente escasez de datos, existen otras razones para el estudio de la variación de la personalidad en los invertebrados que expondremos a continuación. Nuestro objetivo es demostrar que la investigación de los correlatos proximales, evolutivos y ecológicos de la variación de la personalidad en los invertebrados podría arrojar algo de luz sobre cuestiones relativas a la existencia y la conservación de la variación de la personalidad que los estudios con vertebrados no están logrando abordar satisfactoriamente. Es importante destacar que, dado que los invertebrados presentan rasgos biológicos y conductas sociales y sexuales que son extraordinariamente raras o están ausentes en los vertebrados, su estudio ofrece nuevas vías para la investigación de la personalidad. Algunos ejemplos de ello son la metamorfosis completa desde la fase larvaria hasta la adulta, la reproducción asexual, ciertas conductas sexuales extraordinarias (como, por ejemplo, el canibalismo o la emasculación de los machos durante la cópula), la eusocialidad y el parasitismo. Además, los invertebrados ofrecen varias ventajas metodológicas (véase también Mather y Logue, 2013), como un acceso más sencillo a los datos relevantes sobre factores proximales y distales subyacentes a la variación de la personalidad.
En primer lugar, presentaremos un conjunto de ideas que, abordadas en los invertebrados, podrían mejorar nuestra comprensión general de la evolución de los mecanismos proximales subyacentes a la variación de la personalidad animal: es decir, la forma en que los genes, los genomas, la fisiología y los factores ambientales interactúan para dar forma a la personalidad en todas las especies. Señalaremos las probables diferencias entre los animales endotermos y los animales ectotermos (es decir, todos los invertebrados) en relación a los vínculos entre el metabolismo energético y la variación de la personalidad. A su vez, describiremos algunas de las ventajas únicas que ofrecen los invertebrados a la hora de estudiar el desarrollo de la personalidad, incluyendo la oportunidad de su investigación durante la metamorfosis. Detallaremos cómo la eusocialidad y el parasitismo, fenómenos comunes en los invertebrados (pero raros en los vertebrados), podrían correlacionarse con una variación de comportamiento individual menor a la observada en otras especies. Indicaremos por fin algunas de las ventajas que los invertebrados podrían ofrecer al estudio de las causas distales de la variación de la personalidad, con especial atención a la selección sexual y las estrategias biológicas. Propondremos una nueva línea de investigación en la que se vincula la selección sexual, las estrategias biológicas y la plasticidad de comportamiento a lo largo de la vida de un animal.
GENOMAS, GENES Y AMBIENTES
Para entender las fuerzas evolutivas que actúan sobre las diferencias de personalidad es importante conocer la arquitectura genética que subyace a la variación conductual (por ejemplo, van Oers y Sinn, 2011). Existen pruebas sólidas de que algunos rasgos de la personalidad, como la agresividad y la audacia, tienen una heredabilidad moderada en los vertebrados (revisado en, por ejemplo, van Oers, de Jong, van Noordwijk, Kempenaers y Drent, 2005; van Oers y Sinn, 2011). Los datos sobre la heredabilidad de los rasgos de la personalidad en los invertebrados son escasos (véase, por ejemplo, van Oers y Sinn, 2011). Los pocos estudios disponibles han demostrado, por ejemplo, que la agresividad de las arañas (Anelosimus studiosus: Pruitt y Riechert, 2009a; Larinioides sclopetarius: Kralj-Fiser y Schneider, 2012) y el comportamiento antipredatorio del calamar Euprymna tasmanica, son heredables (Sinn, Apiolaza y Moltschaniwskyj, 2006), mientras que individuos genéticamente idénticos nacidos de un mismo clon muestran una consistente variabilidad en su conducta de riesgo en el pulgón del guisante, Acyrthosiphon pisum (Schuett et al., 2011). Estos resultados sugieren que las diferencias individuales a escala de agresividad y audacia podrían ser heredables en varios taxones animales. Para entender mejor la evolución de estos y otros rasgos de la personalidad, se precisa explorar más a fondo la variabilidad genética de los rasgos de comportamiento y su transmisión genética (y no genética) a partir de un número mayor de especies. Muchas especies de invertebrados resultan adecuadas para ello (véase, por ejemplo, Zwarts, Versteven y Callaerts, 2012).
Conocer la heredabilidad de un rasgo de la personalidad sólo es el punto de partida de la determinación de su arquitectura genética. Los genes que intervienen en las diferencias de personalidad de los animales son en buena medida desconocidos (por ejemplo, Korsten et al., 2010; Mueller et al., 2013). Los invertebrados permiten arrojar algo de luz sobre la genética de la variación de la personalidad mediante la investigación del comportamiento de cepas o líneas de consanguinidad genéticamente alteradas (pero véase también Groothuis y Trillmich, 2011 para las desventajas del uso general de tales líneas), o mediante el análisis genético directo de la heterogeneidad natural u otras estrategias moleculares, como el mapeo de asociación genética (QTL, por sus siglas en inglés; véase, por ejemplo, van Oers y Mueller, 2010 para las técnicas generales), que suelen requerir el estudio de varias generaciones. Los a menudo cortos tiempos generacionales de los invertebrados (por ejemplo, el escarabajo castaño de la harina, Tribolium castaneum: Roth, Sadd, Schmid-Hempel y Kurtz, 2009; el pulgón del guisante, Acyrthosiphon pisum: Schuett et al., 2011; la pulga de agua, Daphnia magna: Andrewartha y Burggren, 2012) permiten a los investigadores obtener varias generaciones con rapidez aun en comparación con los vertebrados con los tiempos generacionales más cortos dentro de las especies empleadas hasta hoy en las investigaciones (por ejemplo, el ratón común, Mus musculus: Benus, Bohus, Koolhaas y Van Oortmerssen, 1991; el carbonero común: Drent, van Oers y van Noordwijk, 2003). Algunos modelos invertebrados genéticamente accesibles, como Drosophila sp., ya han sido empleados para el estudio de las bases moleculares de un rasgo de la personalidad común: la agresividad (Edwards y Mackay, 2009; Edwards, Rollmann, Morgan y Mackay, 2006; revisado en Zwarts et al., 2012; aunque aún no se ha comprobado si la agresividad es un rasgo de la personalidad real en Drosophila). No obstante, se precisa de muchos más datos para poder realizar análisis comparativos más detallados. Por ejemplo, una comparativa entre los datos de expresión genética de varias especies estrechamente relacionadas podría ayudar a identificar las fuerzas evolutivas que conducen a la conservación de un rasgo y/o la aparición de un comportamiento divergente (específico de cada especie) (Bell y Aubin-Horth, 2010).
Además de los genes, en el desarrollo de la personalidad influyen también los factores ambientales, en especial durante los primeros años de vida (Carere, Drent, Koolhaas y Groothuis, 2005; Groothuis y Trillmich, 2011; Stamps y Groothuis, 2010a, 2010b; Trillmich y Hudson, 2011). A pesar del interés creciente por los efectos (tempranos) del ambiente sobre la personalidad de los animales (véase, por ejemplo, el número especial de Developmental Psychobiology 2011, 53 [6]), este campo se encuentra aún en pañales. Son pocos de momento los trabajos que han estudiado la forma en que las condiciones ambientales, tales como la temperatura, la disponibilidad de alimento o el riesgo de depredación, impactan en el desarrollo de la personalidad de los invertebrados (pero véase Schuett et al., 2011; Tremmel y Müller, 2013): Schuett et al. (2011) criaron pulgones del guisante (clonados) con comida de alta y baja calidad, respectivamente; en este caso, la manipulación ambiental no mostró una influencia consistente sobre las diferencias relativas a las conductas de riesgo. Por el contrario, la calidad del alimento consumido durante el desarrollo sí afectó a la audacia y la actividad posterior del escarabajo Phaedon cochleariae (Tremmel y Müller, 2013). Se precisa extraer más datos de otras especies que difieran en su biología para desentrañar cuándo y cómo el ambiente tiene una influencia significativa sobre el desarrollo de la personalidad.
La interacción entre los genes y los factores ambientales en la conformación de la variación de la personalidad sigue siendo en gran medida desconocida, y aún podría ser más complicada de descifrar si se tienen en cuenta factores como, por ejemplo, los efectos epigenéticos o el ruido durante la fase de desarrollo (por ejemplo, Kain, Stokes y de Bivort, 2012; Lewejohann, Zipser y Sachser, 2011; Stamps, Saltz y Krishnan, 2013; véase Wong, Gottesman y Petronis, 2005, para una revisión general sobre los efectos epigenéticos [no-]ambientales). Ahora bien, los avances en genómica, transcriptómica e ingeniería genética ofrecen hoy una buena oportunidad de estudiar de qué forma las interacciones entre los genes/las regiones genómicas (GxG) y los factores ambientales (GxA) contribuyen a la expresión de los rasgos de la personalidad (por ejemplo, Kain et al., 2012; van Oers y Mueller, 2010). Muchos invertebrados son ideales para el análisis de las relaciones causales entre los genes, los procesos epigenéticos, las influencias ambientales y el comportamiento debido a algunas de sus características citadas. Aquellos invertebrados con reproducción asexual (al menos temporal) (como es el caso de algunas especies de: rotíferos; crustáceos, por ejemplo Daphnia, Artemia, Triops; e insectos, por ejemplo Acyrtosiphon, Ceratina, Trichogramma; Brusca y Brusca, 2003) o que puedan ser reproducidos experimentalmente debido a una alta tasa de regeneración (por ejemplo, cnidarios, estrellas de mar y turbelarios; Brusca y Brusca, 2003), podrían ser de particular conveniencia a la hora de investigar el modo en que la GxA da forma a la variación de la personalidad, en contraste con aquellos animales de reproducción exclusivamente sexual (la mayoría de los vertebrados). El estudio de la GxA en animales con reproducción sexual, lo que por norma general resulta en una descendencia genéticamente variada, suele requerir de herramientas analíticas muy sofisticadas y un conocimiento amplio de las similitudes genéticas de los sujetos estudiados (véase también la discusión en Schuett et al., 2011). Por el contrario, la reproducción asexual produce (a menudo muchos) individuos genéticamente idénticos (clones) que pueden utilizarse para la evaluación directa de los mecanismos genéticos que subyacen a la variación de la personalidad. Por ejemplo, los experimentos con clones genéticamente idénticos criados bajo distintos parámetros ambientales permite estimar el grado de variación de los rasgos de la personalidad atribuible a los factores genéticos y ambientales. A pesar de las ventajas de la investigación con especies de reproducción asexual, sólo tenemos constancia de un único estudio de la personalidad que se sirva de clones de invertebrados (Schuett et al., 2011). Un mayor empleo de clones de invertebrados (y de vertebrados) en los estudios de la GxA podría ayudar a aumentar significativamente nuestra comprensión de los mecanismos que subyacen a la variación de la personalidad.
Aunque cada vez es mayor la conciencia de que los efectos ambientales durante las primeras etapas del desarrollo pueden tener un fuerte impacto en el desarrollo de la personalidad (véase más arriba; por ejemplo, Carere et al., 2005; Groothuis y Trillmich, 2011), todavía es relativamente poco lo que se conoce acerca de los mecanismos que subyacen a estos efectos. La mayoría de los estudios realizados hasta la fecha han investigado el rol que desempeñan los efectos de la maternidad temprana (por ejemplo, Ruuskanen y Laaksonen, 2010; Tobler y Sandell, 2007) o, a veces, de la paternidad más general (por ejemplo, Schuett, Dall, Wilson y Royle, 2013) sobre el comportamiento posterior de las crías, incluida la personalidad, en los vertebrados (revisado en, por ejemplo, Maestripieri y Groothuis, 2013). Estos efectos maternos, o los efectos parentales en general, permiten a los padres optimizar su aptitud de respuesta rápida frente a las condiciones cambiantes del ambiente, variando su inversión en la calidad y/o la cantidad de la descendencia (Mousseau y Fox, 1998) o controlando sus rasgos fenotípicos (Price, 1998). En los invertebrados también hay pruebas de efectos ambientales maternos, como la elección de lugares de oviposición favorables por parte de las hembras (por ejemplo, Pike, Webb y Shine, 2012), lo que afecta al entorno con que se encontrarán las crías antes y después de la eclosión, con profundos efectos sobre sus fenotipos (revisado en Mousseau y Dingle, 1991). Es probable que esta clase de efectos maternos tengan también influencia sobre los rasgos de conducta de las crías de los invertebrados (por ejemplo, Storm y Lima, 2010) y quizá también sobre su personalidad, pero esta proposición no ha sido aún comprobada. Las avispas parasitoides, por ejemplo, podrían ser muy útiles a la hora de investigar la influencia de los efectos maternos en la personalidad de las crías en los invertebrados. Se ha demostrado que las hembras de estas avispas ajustan la proporción de sexos de sus crías a las condiciones ambientales del momento (por ejemplo, Nasonia vitripennis, Shuker y West, 2004) y que esta proporción afecta a su comportamiento de dispersión (por ejemplo, Goniozus nephantidis, Hardy, Pedersen, Sejr y Linderoth, 1999). La dispersión natal, a su vez, se correlaciona con los rasgos de la personalidad en varias especies de vertebrados (por ejemplo, Debeffe et al., 2013; Dingemanse, Both, van Noordwijk, Rutten y Drent, 2003).
NEUROBIOLOGÍA Y ENDOCRINOLOGÍA
Otro paso lógico es investigar la neurobiología, la fisiología y la endocrinología que subyacen a la variación de la personalidad. Hay pruebas de que incluso los invertebrados con un sistema nervioso simple, como los nemátodos (de Bono y Bargmann, 1998) y los cnidarios (Briffa y Greenaway, 2011; Rudin y Briffa, 2012) muestran diferencias de personalidad en cuanto a actividad, agresividad y audacia. Estos y otros organismos similares, provistos de relativamente pocas células nerviosas y sencillos circuitos neuronales, podrían simplificar el estudio de las vías básicas que sustentan las diferencias de personalidad. Hasta la fecha, la neurobiología del comportamiento en los invertebrados ha estado principalmente centrada en la agresividad en Drosophila sp. (revisado en Alekseyenko, Chan, Li y Kravitz, 2013; Zwarts et al., 2012; para una revisión de otros invertebrados, véase, por ejemplo, Kravitz y Huber, 2003). Los estudios con otras especies de insectos corroboran los hallazgos obtenidos con Drosophila, indicando que los neurotransmisores, los receptores y ciertas estructuras cerebrales median en la agresividad de los insectos (Zwarts et al., 2012 y sus referencias). Son precisos más estudios para descubrir hasta qué taxones de invertebrados y hasta qué conductas se extienden estos mecanismos, así como para comprender mejor su relación con las diferencias de comportamiento. Ello podría también descubrirnos si las redes neurobiológicas que subyacen a la variación de la personalidad se conservan en todas las especies (por ejemplo, estudiando especies con un grado diverso de complejidad nerviosa, desde los cnidarios hasta los más complejos insectos) y, en caso contrario, cómo han cambiado a lo largo del transcurso evolutivo. El emergente campo de la neurogenética, que combina la neurobiología con la genética en el estudio de las bases genéticas y neuronales del comportamiento, podría incluso revelar si las posibles conservaciones se producen más a nivel genético o a nivel sistémico (es decir, a nivel de sistemas funcionales y redes [neuronales]; Zwarts et al., 2012).
TASA METABÓLICA
Cada vez hay más pruebas que sugieren una relación entre el metabolismo energético individual y los rasgos de la personalidad (por ejemplo, Biro y Stamps, 2010; Careau y Garland, 2012). Se ha propuesto que este vínculo podría darse tanto a nivel proximal como distal (para más detalles, véase Careau, Thomas, Humphries y Réale, 2008). En resumen, se cree que las estrategias biológicas, junto con las diferencias individuales de los estados metabólicos, favorecen la evolución de la variación de la personalidad (véase la sección "Socialidad, conducta sexual y orígenes evolutivos de la personalidad"). El metabolismo energético podría desempeñar un papel subyacente clave en este vínculo entre la personalidad y las estrategias biológicas (Biro y Stamps, 2010; Réale et al., 2010). En consecuencia, es de esperar que los individuos con un ritmo rápido de vida posean a su vez, por ejemplo, un metabolismo elevado, un alto índice de crecimiento, una reproducción muy temprana y una corta esperanza de vida, así como que muestren una mayor actividad y asunción de riesgos (y lo opuesto para los individuos con un ritmo lento de vida; para más detalles, véase Réale et al., 2010). Hasta la fecha, es poca la investigación empírica que haya puesto a prueba esta teoría (por ejemplo, Biro y Stamps, 2008; Dingemanse y Wolf, 2010). En particular, carecemos de datos extraídos de estudios de campo (pero véase, por ejemplo, Nicolaus et al., 2012), donde, en contraste con la mayoría de las condiciones de laboratorio, los animales carecen de un acceso ad libitum a la comida (Biro y Stamps, 2010). Los invertebrados menos longevos ofrecerían de nuevo un buen modelo de análisis de la correlación entre el metabolismo, la personalidad y las estrategias biológicas y su influencia sobre las aptitudes posteriores. Los más adecuados para este tipo de investigaciones podrían ser aquellos organismos más o menos sedentarios sobre quienes puede hacerse un seguimiento de campo fácil y prolongado, como Actinia (véase, por ejemplo, Briffa y Greenaway, 2011), Cirripedia o Araneidae. Estos últimos, por ejemplo, apenas cambian de posición en sus telas, maduran y se reproducen con rapidez, y tienen ciclos biológicos de gran plasticidad (por ejemplo, Zygiella x-notata: Mayntz, Toft y Vollrath, 2003; Larinioides: Kleinteich y Schneider, 2011).
La mayoría de los estudios que correlacionan la energía metabólica con los rasgos de la personalidad se han llevado a cabo con vertebrados (véanse por ejemplo las revisiones de Biro y Stamps, 2010; Careau y Garland, 2012). Los datos relativos a otros taxones son muy escasos. Sin embargo, las diferencias individuales de comportamiento de los invertebrados podrían ser interesantes desde el punto de vista de la energía metabólica, ya que los invertebrados son, a diferencia de aquellos mamíferos relativamente bien estudiados (dentro de este contexto), ectotermos y, por lo tanto, dependen crucialmente de la temperatura ambiental. Entre los pocos estudios llevados a cabo con vertebrados ectotermos, los hay que han encontrado una correlación entre la energía metabólica individual y la personalidad (por ejemplo, Cutts, Adams y Campbell, 2001); otros en cambio no han hallado correlación (por ejemplo, D'Silva, 2013; Farwell y McLaughlin, 2009), o han hallado una correlación dependiente del contexto (por ejemplo, Killen, Marras y McKenzie, 2011). Son varias las razones posibles de esta ausencia de correlación (véase, por ejemplo, Killen et al., 2011). No obstante, lo que nos preguntamos es si cabe esperar resultados comparables entre los animales ectotermos y los endotermos. La tasa metabólica y, presumiblemente, el comportamiento de los ectotermos varía con la temperatura ambiente de un modo diferente a como afecta a los animales endotermos: la tasa metabólica en los ectotermos aumenta de manera exponencial con un aumento de temperatura (por ejemplo, Clarke y Johnston, 1999). Así, un cambio de temperatura de 3ºC resulta en un aumento promedio de 2,5-6 veces la actividad, la audacia y la agresividad de dos especies de peces damisela, Pomacentrus sp., por ejemplo (Biro, Beckmann y Stamps, 2010). En teoría, durante este proceso se siguen conservando las diferencias individuales de comportamiento (por ejemplo, los rangos de actividad) y de energía. Sin embargo, en el pez damisela, incluso estas pequeñas alteraciones de temperatura cambian los órdenes de rango individuales en cuanto a actividad, agresividad y audacia (Biro et al., 2010). La temperatura también altera el grado de consistencia conductual de los cangrejos ermitaños Pagurus bernhardus individuales (Briffa, Bridger y Biro, 2013). Además, los animales ectotermos parecen mostrar en general una menor repetibilidad conductual que los animales endotermos (al menos en los estudios de campo; Bell, Hankison y Laskowski, 2009). Se desconoce aún por qué los órdenes de rango de comportamiento de los individuos ectotermos se ven afectados por los cambios de la temperatura ambiental (véase también Biro et al., 2010). Es no obstante prematuro asumir un vinculo general entre el metabolismo energético y la personalidad en los animales endotermos y ectotermos. Se necesitan más estudios con animales ectotermos para resolver esta cuestión.
BIOLOGÍA: ESTRATEGIAS DE DESARROLLO
Antes dijimos que los genes, las condiciones ambientales y sus interacciones dan forma a las diferencias de personalidad. Se ha sugerido que una comprensión más profunda de ese desarrollo de la personalidad podría ser fundamental a la hora de desentrañar la evolución de la variación de la personalidad (por ejemplo, Groothuis y Trillmich, 2011; Stamps y Groothuis, 2010a, 2010b). Hay por ahora un gran desconocimiento en cuanto al instante ontogénico en que se establecen las diferencias individuales, en cuanto a si los rasgos de la personalidad son estables a lo largo de toda la vida y, en caso contrario, en cuanto a cuáles son las etapas de la vida en que lo son. El estudio de estas cuestiones requiere seguir el comportamiento de los individuos durante largos periodos de su vida, lo que en el caso de los vertebrados más longevos puede resultar complejo. En relación a los enfoques mencionados, el estudio ontogénico de la personalidad debería resultar más sencillo llevado a cabo sobre invertebrados con periodos de vida relativamente cortos. De hecho, existen ya algunos estudios que han evaluado la consistencia del comportamiento individual de algunos invertebrados a lo largo de la mayor parte de su vida, o incluso de toda ella, arrojando resultados dispares (por ejemplo, el calamar Euprymna tasmanica: Sinn, Gosling y Moltschaniwskyj, 2008; el caballito del diablo Lestes congener: Brodin, 2009; y el grillo Gryllus integer: Hedrick y Kortet, 2012). Esta disparidad en los resultados podría deber su causa al escaso número de estudios disponibles o a las diferencias biológicas de las especies estudiadas. Los invertebrados presentan una amplia gama de biologías diferentes, lo que cuenta tanto con ventajas como con desventajas de cara a la investigación de la personalidad: algunos invertebrados tienen un ciclo de vida muy complejo, lo que puede convertirlos en modelos difíciles de investigación (por ejemplo, Mather y Logue, 2013); otros aspectos de la biología de los invertebrados en cambio ofrecen vías de investigación del desarrollo de la personalidad nuevas e imposibles de abordar con la mayoría de los vertebrados, tal y como ilustraremos a continuación.
El paso de la etapa juvenil a la adulta podría ser crucial en el desarrollo de la personalidad, dado que a menudo implica significativos cambios hormonales y morfológicos (Truman y Riddiford, 2002; Wilbur, 1980). Estos cambios son particularmente drásticos en aquellos animales que pasan por una metamorfosis (por ejemplo, en los invertebrados: insectos, moluscos, crustáceos, cnidarios, equinodermos, tunicados; en los vertebrados: anfibios), a lo que se añade un cambio de entorno y estilo de vida (Wilbur, 1980). Por ejemplo, numerosas especies de insectos pasan de reptar y nadar en medios acuáticos a volar en entornos terrestres. Durante esta transición, los sistemas nerviosos y motores tienen que cambiar y/o ser sustituidos (Consoulas, Duch, Bayline y Levine, 2000). En consecuencia, se presume que las diferencias de personalidad desarrolladas durante la ontogenia podrían verse remitidas en aquellos casos en que las condiciones ambientales tempranas difieran considerablemente de las de la edad adulta (Sih et al., 2004). Sin embargo, en los caballitos del diablo L. congener, que gozan de una metamorfosis incompleta, la actividad y la audacia exhibidas durante la etapa larval resultan un buen predictor del comportamiento adulto posterior (Brodin, 2009), mientras que en los grillos G. integer la consistencia del comportamiento previo y posterior a la madurez sexual parece estar sujeta al factor del sexo (Hedrick y Kortet, 2012). En el caso de los vertebrados, un estudio reciente con ranas europeas (Rana ridibunda3) descubrió que algunos rasgos conductuales eran estables en las diferentes etapas de la vida, mientras que otros no lo eran (Wilson y Krause, 2012a). En conjunto, los animales con metamorfosis "representan una oportunidad experimental única e in situ de estudiar la asociación de las diferencias de personalidad con rasgos fisiológicos, morfológicos o ecológicos a lo largo del desarrollo" (Wilson y Krause, 2012b, pág. 529). La complejidad de los ciclos vitales y la biología de los invertebrados pueden brindar una útil información sobre la plasticidad del comportamiento individual y los mecanismos proximales subyacentes a los cambios o la estabilidad de la personalidad.
PARASITISMO
Varias especies presentan un estilo de vida parasitario, ya sea a lo largo de toda su vida o durante alguna parte de la misma. Los parásitos son principalmente invertebrados, por ejemplo, varias especies de Platyhelminthes, Nematoda y Arthropoda (por ejemplo, Bush, Fernandez, Esch y Seed, 2001; el microparasitísmo de protistas, bacterias y virus queda fuera del alcance de este ensayo). Sólo unas pocas especies de vertebrados son parásitas, como las lampreas y los murciélagos vampiros (véase, por ejemplo, Bush et al., 2001). Unos pocos estudios han demostrado que los parásitos pueden afectar a la personalidad de sus huéspedes (revisado en Barber y Dingemanse, 2010; Poulin, 2013). Por otro lado, disponemos de escasa información sobre la variabilidad conductual tanto específica como individual de las especies con un estilo de vida parasitario. Hay pruebas de que existen diferencias de personalidad en algunos artrópodos parásitos, a saber, los pulgones del guisante, A. pisum (Schuett et al., 2011) y los gorgojos del maíz, Sitophilus zeamais (Morales, Cardoso, Della Lucia y Guedes, 2013), pero no conocemos ningún estudio sobre la personalidad, por ejemplo, de los helmintos. Los helmintos suelen estar muy especializados en la especie de su hospedador y en su etapa parasitaria (Price, 1980). Presentan una morfología y una fisiología muy adaptadas a un estilo de vida parasitario, pudiendo mostrar una gran plasticidad biológica, como una gran adaptación al desarrollo inmunitario de su huésped (por ejemplo, Babayan, Read, Lawrence, Bain y Allen, 2010). En consecuencia, predecimos que los helmintos podrían mostrar una escasa variabilidad conductual entre individuos al tiempo que una elevada plasticidad individual, de tal manera que no presenten diferencias de personalidad. En este punto, la evidencia de (no) existencia de variación de personalidad en los parásitos sólo podría añadir conocimiento a su extensión a lo largo de los distintos taxones.
SOCIALIDAD, CONDUCTA SEXUAL Y ORIGENES EVOLUTIVOS DE LA PERSONALIDAD
EUSOCIALIDAD
La personalidad es una forma de especialización conductual; otra forma de especialización conductual es la división del trabajo que se observa en las especies eusociales (por ejemplo, Dall, Bell, Bolnick y Ratnieks, 2012). La eusocialidad se caracteriza por el cuidado cooperativo de las crías, el solapamiento de las generaciones adultas y la división del trabajo entre grupos reproductivos y (parcialmente) no reproductivos (Wilson, 1971). En los vertebrados, la eusocialidad sólo se encuentra en algunas especies de ratas topo y, potencialmente, en algunos topillos sociales; pero incluso esta clasificación es controvertida (Burda, Honeycutt, Begall, Locker-Grutjen y Scharff, 2000). Dentro de los invertebrados, los insectos eusociales, como las hormigas, las abejas, las avispas y las termitas, representan taxones muy diversificados, ocupando la mayor parte de la biomasa de insectos del planeta (Wilson y Hölldobler, 2005). A pesar de ello, son relativamente pocas las especies eusociales que han sido estudiadas en el contexto de la personalidad, y, hasta la fecha, la investigación en torno a la personalidad ha tenido muy poco en cuenta los estudios disponibles en relación a la variación conductual de los insectos eusociales (Dall et al., 2012; Jandt et al., 2014; véase la Tabla 1). Este hecho resulta sorprendente, pues hace tiempo que la investigación de los insectos sociales viene identificando las diferencias que las castas de insectos presentan en cuanto a ciertos comportamientos relacionados con sus tareas (por ejemplo, Jandt et al., 2014). La falta de datos relativos a la personalidad en las especies eusociales (y, en parte, la falta de fusión de ambos campos de investigación) podría deberse a la suposición de que las fuerzas de selección actúan más a escala colonial que individual (Dall et al., 2012). De ser cierto, los procesos que generan las diferencias individuales en los insectos eusociales podrían ser distintos de los que operan en las especies menos organizadas socialmente (Dall et al., 2012), cosa que sería digna de futuros estudios.
Los himenópteros eusociales ofrecen modelos únicos para estudiar las diferencias de personalidad dado el elevado parentesco genético que se da dentro de las colonias. En muchas especies, las reinas se aparean con varios machos, lo que da lugar a diferentes patrilinajes (es decir, hermanos totales y medio hermanos); en otras especies, varias reinas no emparentadas pueden producir descendencia de diferentes matrilinajes (por ejemplo, Jeanson y Weidenmüller, 2013). Ambos casos conducen a diferentes grados de similitud genética dentro de una colonia, lo que permite investigar la influencia de los genes y el ambiente sobre la especialización de tareas y las diferencias de personalidad, respectivamente. Por ejemplo, las reinas de las abejas melíferas, Apis mellifera, se aparean con varios machos (por ejemplo, Page y Robinson, 1991), resultando en crías medio hermanas que difieren en cuanto a su sensibilidad frente a los estímulos relacionados con sus labores y puede que también en cuanto a sus castas (Jeanson y Weidenmüller, 2013 y sus referencias), lo que puede dar lugar a diferencias consistentes de comportamiento. Otras investigaciones podrían explorar cómo las estrategias de apareamiento de los insectos eusociales (cuyas crías comparten una misma madre) generan y conservan la variación de la personalidad. Nos resulta de particular interés saber si los zánganos haploides presentan diferencias de personalidad y si las reinas tienen en cuenta esas diferencias a la hora de seleccionar a sus parejas. La personalidad de los zánganos podría determinar el tipo de personalidad/especialización conductual de las crías. Así, podría suceder que las reinas se apareasen con zánganos de diversa personalidad a fin de mejorar el rendimiento de las colonias. Estudios anteriores han demostrado que la diversidad genética resulta ventajosa: las colonias de los abejorros comunes (Bombus terrestris) cuyas reinas han sido inseminadas con un esperma genéticamente diverso tienen una menor afección parasitaria y un mayor éxito reproductivo que las colonias fruto de reinas inseminadas con un esperma genéticamente similar (Baer y Schmid-Hempel, 1999). Dos revisiones (Dall et al., 2012; Jandt et al., 2014) han analizado otros potenciales conocimientos extraibles del estudio de la división del trabajo de los insectos sociales en el contexto de la personalidad y de la combinación de la información disponible en los campos de la variación de la personalidad y los insectos sociales, respectivamente.
CONDUCTA SOCIAL Y SEXUAL Y ORÍGENES EVOLUTIVOS DE LA PERSONALIDAD
Aún es poca la información relativa al origen y la conservación de la variación de la personalidad. Aunque se han propuesto varias explicaciones funcionales posibles de la razón de su existencia (revisadas en Biro y Stamps, 2008; Dall et al., 2004; Dingemanse y Wolf, 2010; Sih y Bell, 2008; Wolf, van Doorn, Leimar y Weissing, 2013; Wolf y McNamara, 2012), rara vez han sido puestas a prueba empíricamente. Dichas pruebas empíricas suelen requerir de estudios multigeneracionales que a menudo resultan muy poco factibles con los vertebrados pero que sí podrían ser abordados con los invertebrados (por razones antes expuestas). La mayoría de las hipótesis propuestas asumen que las diferencias de personalidad adaptativas son el fruto de las diferencias condicionales (por ejemplo, morfológicas, fisiológicas, experienciales o neurobiológicas; sensu Houston y McNamara, 1999) y su comportamiento relativo (revisado en Dingemanse y Wolf, 2010). Otras hipótesis (no mutuamente excluyentes) se basan en, por ejemplo, la selección fluctuante o la selección negativa dependiente de la frecuencia (Wolf et al., 2013). Dentro de los invertebrados, hay cierta evidencia de que la selección negativa dependiente de la frecuencia influye en la conservación de una variación consiste de la agresividad en Larinioides sclopetarius (Kralj-Fiser y Schneider, 2012) y de la cooperatividad en Anelosimus studiosus (Pruitt y Riechert, 2009b, 2011).
Hace relativamente poco tiempo, se propuso la selección sexual como otro mecanismo posible para el surgimiento y la conservación de la variación de la personalidad mediante la elección no aleatoria de pareja y la competencia entre los machos (Schuett, Tregenza y Dall, 2010). Los estudios en torno al nexo entre la variación de la personalidad y la selección sexual son aún escasos y se han llevado a cabo principalmente con vertebrados, en los que los machos ofrecen beneficios directos a las hembras o a su descendencia, a menudo a través del cuidado parental (revisado en Schuett et al., 2010). En estos casos, la importancia de la personalidad en la elección de pareja podría estar inducida por el hecho de que la combinación de personalidades dentro de las parejas (biparentales) ayuda a una mayor coordinación durante la crianza (por ejemplo, Royle, Schuett y Dall, 2010; Schuett et al., 2010), lo que suscitaría un mayor éxito reproductivo (por ejemplo, Schuett, Dall y Royle, 2011). Por contra, es muy poco lo que se sabe acerca de la influencia de la selección sexual en la variación de la personalidad en especies carentes de cuidado parental, como lo son la mayoría de los invertebrados. En estos casos, los machos sólo proporcionan su esperma. Esto significa que la elección de las hembras y los beneficios derivados de ella han de estar restringidos a los genes y la mejora de las aptitudes de la descendencia (Andersson, 1994; Bateson, 1983; Kokko, Brooks, Jennions y Morley, 2003; Neff y Pitcher, 2005). Los pocos estudios con invertebrados disponibles sugieren que también en estos taxones desempeña la personalidad un papel de relevancia en la elección de pareja: en el calamar E. tasmanica, las hembras de carácter audaz tienen más probabilidades de reproducirse cuando se emparejan con un macho también audaz que cuando lo hacen con un macho tímido (Sinn et al., 2006). De igual modo, se halló un apareamiento asortativo positivo en relación a la agresividad en las arañas L. sclopetarius (Kralj-Fiser, Mostajo, Preik, Pekár y Schneider, 2013). Estos resultados son coherentes con lo hallado en los vertebrados, sugiriendo que los apareamientos asortativos basados en la personalidad (en combinación posible con la selección negativa dependiente de la frecuencia) podrían ser raíz de la conservación de las diferencias de comportamiento consistentes (véase también Schuett et al., 2010). Ahora bien, en las arañas sociales A. studiosus, ambos modelos de fenotipos masculinos, agresivo y social, muestran preferencia por cortejar a hembras de carácter social (Pruitt y Riechert, 2009c); no obstante, los machos de carácter agresivo poseen una cierta ventaja competitiva frente a los machos sociales a la hora de cortejar a las hembras de este fenotipo preferente (Pruitt y Riechert, 2009a). En A. studiosus, las hembras son más grandes y a menudo canibalizan a los machos; en consecuencia, la selección podría operar de manera diferente en los machos y las hembras (Pruitt y Riechert, 2009a, 2009c). Un estudio de cohorte mostró que los machos agresivos y de gran tamaño sufren de un mayor riesgo de canibalismo y de un menor éxito reproductivo en los ensayos en que se incluye al menos a una hembra agresiva, mientras que los ensayos con hembras sociales no muestran ninguna divergencia en el éxito reproductivo de los machos agresivos y sociales (Pruitt, Riechert y Harris, 2011). Este ejemplo revela la importancia de la variación de la personalidad en las competencias intrasexuales y las elecciones de pareja intersexuales, lo que resulta en patrones de apareamiento no aleatorios en cuanto a la personalidad. Es necesaria una mayor investigación para descubrir si la personalidad desempeña también un rol fundamental en la elección de pareja de otros grupos taxonómicos y qué mecanismos subyacen a este posible rol dentro de la biología particular de cada uno de los grupos.
Proponemos así una nueva línea de investigación donde se busque el vínculo entre la selección sexual, las estrategias biológicas y la plasticidad conductual. En teoría, la conducta de un individuo debería estar sujeta a sus futuras expectativas reproductivas: debería correr pocos riesgos cuando su valor reproductivo residual es alto y debería correr riesgos mayores cuando su valor reproductivo residual es bajo ("principio de protección de activos"; Clark, 1994). Este trabajo teórico tenía como objetivo determinar el comportamiento óptimo contra los depredadores, pero su razonamiento puede extenderse al contexto de la competencia de los machos por las hembras. En consecuencia, cabría esperar que los machos eviten las peleas (vinculadas a conductas agresivas) y, con ello, las lesiones, cuando su valor reproductivo residual es alto (y viceversa). Esta adaptación conductual parece entrar en conflicto con la limitada plasticidad atribuida a las personalidades agresivas y audaces. Sin embargo, los modelos teóricos también sugieren que los individuos que asumen mayores riesgos tendrán un valor reproductivo residual relativamente bajo (debido a su mayor riesgo de mortalidad), lo que reforzaría la adopción de altos riesgos de un modo constante (y viceversa para los que adoptan pocos riesgos; véase, por ejemplo, Wolf, van Doorn, Leimar y Weissing, 2007). Una vez más, esta teoría puede aplicarse a los comportamientos agresivos (tendentes a las peleas) y audaces (tendentes a tomar riesgos durante las peleas) dentro de los contextos reproductivos (dentro de la competencia entre los machos por el acceso a las hembras). En algunos invertebrados, encontramos características biológicas que son muy distintas a las de otros organismos pero que ofrecen a su vez un ejemplo extremo de la teoría de Wolf et al. (2007): hay casos en que los individuos pasan instantáneamente de un potencial reproductivo pleno a uno nulo. Los machos de varias especies de arañas y de algunos insectos están obligados a desprender sus órganos genitales dentro de los genitales de las hembras para producir con él una suerte de tapón con el que evitan/reducen la competencia espermática de los machos que puedan venir tras ellos (Uhl, Nessler y Schneider, 2010). Los machos de esta clase son funcionalmente estériles al cabo de una o dos cópulas (las arañas cuentan con dos órganos reproductores; Kuntner, Kralj-Fiser, Schneider y Li, 2009), no gozando ya de más posibilidades de reproducción. Se ha demostrado que estos machos emasculados cambian su agresividad y audacia en coherencia con la teoría "extendida" del principio de protección de activos (véase más arriba), es decir, se pelean más y asumen más riesgos (Kralj-Fiser, Gregoric, Zhang, Li y Kuntner, 2011). Al ampliar la vigilancia de la hembra con la que han practicado la emasculación (es decir, al luchar de forma más enérgica contra cualquier competidor masculino [espermático] potencial) disminuyen el riesgo de perder su paternidad. Sin embargo, para comprobar la aplicabilidad del modelo de Wolf et al. (2007) en este u otros contextos similares, habría también que estudiar si los individuos siguen mostrando una diferencia consistente en cuando a agresividad y audacia después de ese cambio extremo en su valor reproductivo (de pleno a nulo).
CONCLUSIONES
Hemos esbozado algunas razones y ejemplos de las ventajas derivadas de un mayor empleo de los invertebrados en el estudio de la personalidad, un terreno de investigación que ha estado principalmente centrado en un único (sub)filo: Vertebrata. Los invertebrados, distribuidos en 34 filos, han gozado de un escaso estudio en el campo de la personalidad. A pesar del creciente esfuerzo por comprender las fuerzas evolutivas que impulsaron el origen de las diferencias de personalidad, el análisis comparativo sigue siendo imposible por ser requerida para ello una mayor cantidad de datos extraídos de una más amplia diversidad de invertebrados (en combinación con los de los vertebrados). Un análisis de este tipo nos permitiría descubrir hasta qué punto se han conservado los rasgos de comportamiento y sus mecanismos proximales y/o cómo se han ido modificando evolutivamente y por qué. Los invertebrados presentan una gran variedad de características y biologías, como distintas estrategias vitales y diversos comportamientos sociales y sexuales, que podrían arrojar algo más de luz sobre la función y el desarrollo de la personalidad, incluyendo su relación de causalidad con factores genéticos y ambientales. Hemos proporcionado ejemplos y modelos potenciales de invertebrados que podrían ayudar a abordar estas cuestiones.
Simona Kralj-Fiser & Wiebke Schuett, 2014.
NOTAS DEL TRADUCTOR
1 – De forma extraordinaria, un par de breves pasajes del artículo original han sido omitidos de la traducción por contener alegaciones diametralmente contrarias a los principios que se defienden en este espacio. Se refieren en general a algunos beneficios potenciales derivados del estudio de la personalidad de los invertebrados, relativos por ejemplo a una mayor eficacia en su exterminio (de hecho, una de las macabras ventajas atribuidas al estudio con invertebrados apela a la posibilidad de sortear los "estándares éticos" a que está sujeta la investigación con vertebrados). Un servidor considera que ningún deber lo ata a traducir el texto en su totalidad, y que el deseo de compartir los valiosos e interesantes datos que arroja el documento no lo obliga hacerse cómplice de aquellas propuestas que encuentra moralmente inaceptables.
2 – Me he ahorrado el trabajo de crear una versión española para no ocupar espacio y por no creer que la versión inglesa plantee dificultades de comprensión.
3 – El nombre válido actual es Pelophylax ridibundus.
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La investigación sobre la variación de la personalidad en animales ha ido en aumento en los últimos 20 años, pero, a pesar de constituir el 98% de todas las especies conocidas, son sorprendentemente pocos los estudios que se han centrado en la personalidad de los invertebrados. Este déficit podría deberse a la tradicional creencia de que los invertebrados son poco menos que "robots" en miniatura. No obstante, algunos estudios están cuestionando esa creencia al revelar diferencias de personalidad en diversas especies de invertebrados. Sea como fuere, el número de investigaciones sigue contrastando con notoriedad frente al gran esfuerzo volcado en el estudio de los vertebrados, que representan un único subfilo. Describimos cómo la investigación de los correlatos proximales, evolutivos y ecológicos de la variación de la personalidad de los invertebrados podría ampliar nuestra comprensión de la variación de la personalidad en general. En nuestra opinión, los estudios en torno a la personalidad de los invertebrados son muy necesarios, ya que algunas de sus características biológicos y conductas sociales y sexuales son extraordinariamente raras o están ausentes en la mayoría de los vertebrados, ofreciendo su estudio nuevas vías para la investigación de la personalidad. Algunos ejemplos de ello son la metamorfosis completa, la emasculación, la reproducción asexual, la eusocialidad y el parasitismo. Además, el estudio de la personalidad de los invertebrados podría a su vez ofrecer un enfoque comparativo a la hora de desentrañar las fuerzas evolutivas que impulsaron en el pasado las diferencias de personalidad.
INTRODUCCIÓN
El fenómeno de la variación de la personalidad animal, es decir, las diferencias individuales de comportamiento que persisten a lo largo del tiempo y/o a través de distintas situaciones o contextos (por ejemplo, Dall, Houston y McNamara, 2004; lo último se suele denominar "síndromes de comportamiento", sensu Sih, Bell, Johnson y Ziemba, 2004), ha gozado de una amplia investigación en los últimos 20 años. La mayoría de los estudios sobre la personalidad se han llevado a cabo en un único subfilo, el de Vertebrata (filo: Chordata) (por ejemplo, Gosling, 2001). Sorprendentemente, son pocos los estudios que han investigado la variación de la personalidad en cualquier otro (sub)filo animal (es decir, en los invertebrados), a pesar de ocupar sus especies una diversidad mucho más amplia que la de los vertebrados (los invertebrados constituyen el 98% de todas las especies animales; Pechenik, 2000). La falta de datos en torno a la personalidad de los invertebrados podría deberse a la tradicional creencia de que los invertebrados son poco menos que "robots" en miniatura, que responden de forma estereotipada a los estímulos y que, por tanto, muestran poca o ninguna diferencia individual de comportamiento (por ejemplo, Brembs, 2013). No obstante, algunos estudios recientes están poniendo en tela de juicio esa creencia al revelar diferencias de personalidad en un número cada vez mayor de especies invertebradas. Mather y Logue (2013) llevaron a cabo una revisión de los estudios que evaluaban la variación de la personalidad en los invertebrados, descubriendo diferencias individuales de comportamiento consistentes en 19 géneros de invertebrados, la mayoría de ellos (15 géneros) pertenecientes a Arthropoda. Los estudios restantes estaban relacionados con Mollusca (tres géneros) y Nematoda (un género). Nosotras, de forma adicional, realizamos una búsqueda sistemática en ISI Web of Knowledge en diciembre de 2013 empleando los términos de búsqueda "personalidad" e "invertebra". Esta búsqueda inicial arrojó 243 publicaciones (contrastando con las 3.809 publicaciones que arrojó una búsqueda paralela de "personalidad" y "vertebra"). Un análisis más detallado de estos trabajos nos descubrió 47 estudios empíricos que evaluaban la variación de la personalidad en los invertebrados (resumidos en la Tabla 12). La práctica totalidad de ellos hallaban sustento a la existencia de diferencias de personalidad en los invertebrados (véase la Tabla 1). La mayoría de los estudios en torno a la personalidad de los invertebrados se han llevado a cabo con Arthropoda (principalmente Insecta, pero también Crustacea y Chelicerata); el resto de los estudios investigaron Cnidaria y Mollusca (véase a Tabla 1). A pesar de ese mayor número de estudios sobre los invertebrados en el contexto de la personalidad, la cifra sigue siendo insignificante en comparación con el amplio número de sus taxones (apenas cuatro filos de invertebrados estudiados de un total de 34; de acuerdo con la sistemática de Brusca y Brusca, 2003), lo que limita en gran medida la aplicación de análisis comparativos. Un enfoque comparativo de la personalidad que incluyera una amplia diversidad de taxones invertebrados (junto a los vertebrados) podría ayudarnos a comprender de qué forma operaron las fuerzas evolutivas en el surgimiento de las diferencias de personalidad. Además de esta imposibilidad de un análisis comparativo más amplio debida a la evidente escasez de datos, existen otras razones para el estudio de la variación de la personalidad en los invertebrados que expondremos a continuación. Nuestro objetivo es demostrar que la investigación de los correlatos proximales, evolutivos y ecológicos de la variación de la personalidad en los invertebrados podría arrojar algo de luz sobre cuestiones relativas a la existencia y la conservación de la variación de la personalidad que los estudios con vertebrados no están logrando abordar satisfactoriamente. Es importante destacar que, dado que los invertebrados presentan rasgos biológicos y conductas sociales y sexuales que son extraordinariamente raras o están ausentes en los vertebrados, su estudio ofrece nuevas vías para la investigación de la personalidad. Algunos ejemplos de ello son la metamorfosis completa desde la fase larvaria hasta la adulta, la reproducción asexual, ciertas conductas sexuales extraordinarias (como, por ejemplo, el canibalismo o la emasculación de los machos durante la cópula), la eusocialidad y el parasitismo. Además, los invertebrados ofrecen varias ventajas metodológicas (véase también Mather y Logue, 2013), como un acceso más sencillo a los datos relevantes sobre factores proximales y distales subyacentes a la variación de la personalidad.
En primer lugar, presentaremos un conjunto de ideas que, abordadas en los invertebrados, podrían mejorar nuestra comprensión general de la evolución de los mecanismos proximales subyacentes a la variación de la personalidad animal: es decir, la forma en que los genes, los genomas, la fisiología y los factores ambientales interactúan para dar forma a la personalidad en todas las especies. Señalaremos las probables diferencias entre los animales endotermos y los animales ectotermos (es decir, todos los invertebrados) en relación a los vínculos entre el metabolismo energético y la variación de la personalidad. A su vez, describiremos algunas de las ventajas únicas que ofrecen los invertebrados a la hora de estudiar el desarrollo de la personalidad, incluyendo la oportunidad de su investigación durante la metamorfosis. Detallaremos cómo la eusocialidad y el parasitismo, fenómenos comunes en los invertebrados (pero raros en los vertebrados), podrían correlacionarse con una variación de comportamiento individual menor a la observada en otras especies. Indicaremos por fin algunas de las ventajas que los invertebrados podrían ofrecer al estudio de las causas distales de la variación de la personalidad, con especial atención a la selección sexual y las estrategias biológicas. Propondremos una nueva línea de investigación en la que se vincula la selección sexual, las estrategias biológicas y la plasticidad de comportamiento a lo largo de la vida de un animal.
GENOMAS, GENES Y AMBIENTES
Para entender las fuerzas evolutivas que actúan sobre las diferencias de personalidad es importante conocer la arquitectura genética que subyace a la variación conductual (por ejemplo, van Oers y Sinn, 2011). Existen pruebas sólidas de que algunos rasgos de la personalidad, como la agresividad y la audacia, tienen una heredabilidad moderada en los vertebrados (revisado en, por ejemplo, van Oers, de Jong, van Noordwijk, Kempenaers y Drent, 2005; van Oers y Sinn, 2011). Los datos sobre la heredabilidad de los rasgos de la personalidad en los invertebrados son escasos (véase, por ejemplo, van Oers y Sinn, 2011). Los pocos estudios disponibles han demostrado, por ejemplo, que la agresividad de las arañas (Anelosimus studiosus: Pruitt y Riechert, 2009a; Larinioides sclopetarius: Kralj-Fiser y Schneider, 2012) y el comportamiento antipredatorio del calamar Euprymna tasmanica, son heredables (Sinn, Apiolaza y Moltschaniwskyj, 2006), mientras que individuos genéticamente idénticos nacidos de un mismo clon muestran una consistente variabilidad en su conducta de riesgo en el pulgón del guisante, Acyrthosiphon pisum (Schuett et al., 2011). Estos resultados sugieren que las diferencias individuales a escala de agresividad y audacia podrían ser heredables en varios taxones animales. Para entender mejor la evolución de estos y otros rasgos de la personalidad, se precisa explorar más a fondo la variabilidad genética de los rasgos de comportamiento y su transmisión genética (y no genética) a partir de un número mayor de especies. Muchas especies de invertebrados resultan adecuadas para ello (véase, por ejemplo, Zwarts, Versteven y Callaerts, 2012).
Conocer la heredabilidad de un rasgo de la personalidad sólo es el punto de partida de la determinación de su arquitectura genética. Los genes que intervienen en las diferencias de personalidad de los animales son en buena medida desconocidos (por ejemplo, Korsten et al., 2010; Mueller et al., 2013). Los invertebrados permiten arrojar algo de luz sobre la genética de la variación de la personalidad mediante la investigación del comportamiento de cepas o líneas de consanguinidad genéticamente alteradas (pero véase también Groothuis y Trillmich, 2011 para las desventajas del uso general de tales líneas), o mediante el análisis genético directo de la heterogeneidad natural u otras estrategias moleculares, como el mapeo de asociación genética (QTL, por sus siglas en inglés; véase, por ejemplo, van Oers y Mueller, 2010 para las técnicas generales), que suelen requerir el estudio de varias generaciones. Los a menudo cortos tiempos generacionales de los invertebrados (por ejemplo, el escarabajo castaño de la harina, Tribolium castaneum: Roth, Sadd, Schmid-Hempel y Kurtz, 2009; el pulgón del guisante, Acyrthosiphon pisum: Schuett et al., 2011; la pulga de agua, Daphnia magna: Andrewartha y Burggren, 2012) permiten a los investigadores obtener varias generaciones con rapidez aun en comparación con los vertebrados con los tiempos generacionales más cortos dentro de las especies empleadas hasta hoy en las investigaciones (por ejemplo, el ratón común, Mus musculus: Benus, Bohus, Koolhaas y Van Oortmerssen, 1991; el carbonero común: Drent, van Oers y van Noordwijk, 2003). Algunos modelos invertebrados genéticamente accesibles, como Drosophila sp., ya han sido empleados para el estudio de las bases moleculares de un rasgo de la personalidad común: la agresividad (Edwards y Mackay, 2009; Edwards, Rollmann, Morgan y Mackay, 2006; revisado en Zwarts et al., 2012; aunque aún no se ha comprobado si la agresividad es un rasgo de la personalidad real en Drosophila). No obstante, se precisa de muchos más datos para poder realizar análisis comparativos más detallados. Por ejemplo, una comparativa entre los datos de expresión genética de varias especies estrechamente relacionadas podría ayudar a identificar las fuerzas evolutivas que conducen a la conservación de un rasgo y/o la aparición de un comportamiento divergente (específico de cada especie) (Bell y Aubin-Horth, 2010).
Además de los genes, en el desarrollo de la personalidad influyen también los factores ambientales, en especial durante los primeros años de vida (Carere, Drent, Koolhaas y Groothuis, 2005; Groothuis y Trillmich, 2011; Stamps y Groothuis, 2010a, 2010b; Trillmich y Hudson, 2011). A pesar del interés creciente por los efectos (tempranos) del ambiente sobre la personalidad de los animales (véase, por ejemplo, el número especial de Developmental Psychobiology 2011, 53 [6]), este campo se encuentra aún en pañales. Son pocos de momento los trabajos que han estudiado la forma en que las condiciones ambientales, tales como la temperatura, la disponibilidad de alimento o el riesgo de depredación, impactan en el desarrollo de la personalidad de los invertebrados (pero véase Schuett et al., 2011; Tremmel y Müller, 2013): Schuett et al. (2011) criaron pulgones del guisante (clonados) con comida de alta y baja calidad, respectivamente; en este caso, la manipulación ambiental no mostró una influencia consistente sobre las diferencias relativas a las conductas de riesgo. Por el contrario, la calidad del alimento consumido durante el desarrollo sí afectó a la audacia y la actividad posterior del escarabajo Phaedon cochleariae (Tremmel y Müller, 2013). Se precisa extraer más datos de otras especies que difieran en su biología para desentrañar cuándo y cómo el ambiente tiene una influencia significativa sobre el desarrollo de la personalidad.
La interacción entre los genes y los factores ambientales en la conformación de la variación de la personalidad sigue siendo en gran medida desconocida, y aún podría ser más complicada de descifrar si se tienen en cuenta factores como, por ejemplo, los efectos epigenéticos o el ruido durante la fase de desarrollo (por ejemplo, Kain, Stokes y de Bivort, 2012; Lewejohann, Zipser y Sachser, 2011; Stamps, Saltz y Krishnan, 2013; véase Wong, Gottesman y Petronis, 2005, para una revisión general sobre los efectos epigenéticos [no-]ambientales). Ahora bien, los avances en genómica, transcriptómica e ingeniería genética ofrecen hoy una buena oportunidad de estudiar de qué forma las interacciones entre los genes/las regiones genómicas (GxG) y los factores ambientales (GxA) contribuyen a la expresión de los rasgos de la personalidad (por ejemplo, Kain et al., 2012; van Oers y Mueller, 2010). Muchos invertebrados son ideales para el análisis de las relaciones causales entre los genes, los procesos epigenéticos, las influencias ambientales y el comportamiento debido a algunas de sus características citadas. Aquellos invertebrados con reproducción asexual (al menos temporal) (como es el caso de algunas especies de: rotíferos; crustáceos, por ejemplo Daphnia, Artemia, Triops; e insectos, por ejemplo Acyrtosiphon, Ceratina, Trichogramma; Brusca y Brusca, 2003) o que puedan ser reproducidos experimentalmente debido a una alta tasa de regeneración (por ejemplo, cnidarios, estrellas de mar y turbelarios; Brusca y Brusca, 2003), podrían ser de particular conveniencia a la hora de investigar el modo en que la GxA da forma a la variación de la personalidad, en contraste con aquellos animales de reproducción exclusivamente sexual (la mayoría de los vertebrados). El estudio de la GxA en animales con reproducción sexual, lo que por norma general resulta en una descendencia genéticamente variada, suele requerir de herramientas analíticas muy sofisticadas y un conocimiento amplio de las similitudes genéticas de los sujetos estudiados (véase también la discusión en Schuett et al., 2011). Por el contrario, la reproducción asexual produce (a menudo muchos) individuos genéticamente idénticos (clones) que pueden utilizarse para la evaluación directa de los mecanismos genéticos que subyacen a la variación de la personalidad. Por ejemplo, los experimentos con clones genéticamente idénticos criados bajo distintos parámetros ambientales permite estimar el grado de variación de los rasgos de la personalidad atribuible a los factores genéticos y ambientales. A pesar de las ventajas de la investigación con especies de reproducción asexual, sólo tenemos constancia de un único estudio de la personalidad que se sirva de clones de invertebrados (Schuett et al., 2011). Un mayor empleo de clones de invertebrados (y de vertebrados) en los estudios de la GxA podría ayudar a aumentar significativamente nuestra comprensión de los mecanismos que subyacen a la variación de la personalidad.
Aunque cada vez es mayor la conciencia de que los efectos ambientales durante las primeras etapas del desarrollo pueden tener un fuerte impacto en el desarrollo de la personalidad (véase más arriba; por ejemplo, Carere et al., 2005; Groothuis y Trillmich, 2011), todavía es relativamente poco lo que se conoce acerca de los mecanismos que subyacen a estos efectos. La mayoría de los estudios realizados hasta la fecha han investigado el rol que desempeñan los efectos de la maternidad temprana (por ejemplo, Ruuskanen y Laaksonen, 2010; Tobler y Sandell, 2007) o, a veces, de la paternidad más general (por ejemplo, Schuett, Dall, Wilson y Royle, 2013) sobre el comportamiento posterior de las crías, incluida la personalidad, en los vertebrados (revisado en, por ejemplo, Maestripieri y Groothuis, 2013). Estos efectos maternos, o los efectos parentales en general, permiten a los padres optimizar su aptitud de respuesta rápida frente a las condiciones cambiantes del ambiente, variando su inversión en la calidad y/o la cantidad de la descendencia (Mousseau y Fox, 1998) o controlando sus rasgos fenotípicos (Price, 1998). En los invertebrados también hay pruebas de efectos ambientales maternos, como la elección de lugares de oviposición favorables por parte de las hembras (por ejemplo, Pike, Webb y Shine, 2012), lo que afecta al entorno con que se encontrarán las crías antes y después de la eclosión, con profundos efectos sobre sus fenotipos (revisado en Mousseau y Dingle, 1991). Es probable que esta clase de efectos maternos tengan también influencia sobre los rasgos de conducta de las crías de los invertebrados (por ejemplo, Storm y Lima, 2010) y quizá también sobre su personalidad, pero esta proposición no ha sido aún comprobada. Las avispas parasitoides, por ejemplo, podrían ser muy útiles a la hora de investigar la influencia de los efectos maternos en la personalidad de las crías en los invertebrados. Se ha demostrado que las hembras de estas avispas ajustan la proporción de sexos de sus crías a las condiciones ambientales del momento (por ejemplo, Nasonia vitripennis, Shuker y West, 2004) y que esta proporción afecta a su comportamiento de dispersión (por ejemplo, Goniozus nephantidis, Hardy, Pedersen, Sejr y Linderoth, 1999). La dispersión natal, a su vez, se correlaciona con los rasgos de la personalidad en varias especies de vertebrados (por ejemplo, Debeffe et al., 2013; Dingemanse, Both, van Noordwijk, Rutten y Drent, 2003).
NEUROBIOLOGÍA Y ENDOCRINOLOGÍA
Otro paso lógico es investigar la neurobiología, la fisiología y la endocrinología que subyacen a la variación de la personalidad. Hay pruebas de que incluso los invertebrados con un sistema nervioso simple, como los nemátodos (de Bono y Bargmann, 1998) y los cnidarios (Briffa y Greenaway, 2011; Rudin y Briffa, 2012) muestran diferencias de personalidad en cuanto a actividad, agresividad y audacia. Estos y otros organismos similares, provistos de relativamente pocas células nerviosas y sencillos circuitos neuronales, podrían simplificar el estudio de las vías básicas que sustentan las diferencias de personalidad. Hasta la fecha, la neurobiología del comportamiento en los invertebrados ha estado principalmente centrada en la agresividad en Drosophila sp. (revisado en Alekseyenko, Chan, Li y Kravitz, 2013; Zwarts et al., 2012; para una revisión de otros invertebrados, véase, por ejemplo, Kravitz y Huber, 2003). Los estudios con otras especies de insectos corroboran los hallazgos obtenidos con Drosophila, indicando que los neurotransmisores, los receptores y ciertas estructuras cerebrales median en la agresividad de los insectos (Zwarts et al., 2012 y sus referencias). Son precisos más estudios para descubrir hasta qué taxones de invertebrados y hasta qué conductas se extienden estos mecanismos, así como para comprender mejor su relación con las diferencias de comportamiento. Ello podría también descubrirnos si las redes neurobiológicas que subyacen a la variación de la personalidad se conservan en todas las especies (por ejemplo, estudiando especies con un grado diverso de complejidad nerviosa, desde los cnidarios hasta los más complejos insectos) y, en caso contrario, cómo han cambiado a lo largo del transcurso evolutivo. El emergente campo de la neurogenética, que combina la neurobiología con la genética en el estudio de las bases genéticas y neuronales del comportamiento, podría incluso revelar si las posibles conservaciones se producen más a nivel genético o a nivel sistémico (es decir, a nivel de sistemas funcionales y redes [neuronales]; Zwarts et al., 2012).
TASA METABÓLICA
Cada vez hay más pruebas que sugieren una relación entre el metabolismo energético individual y los rasgos de la personalidad (por ejemplo, Biro y Stamps, 2010; Careau y Garland, 2012). Se ha propuesto que este vínculo podría darse tanto a nivel proximal como distal (para más detalles, véase Careau, Thomas, Humphries y Réale, 2008). En resumen, se cree que las estrategias biológicas, junto con las diferencias individuales de los estados metabólicos, favorecen la evolución de la variación de la personalidad (véase la sección "Socialidad, conducta sexual y orígenes evolutivos de la personalidad"). El metabolismo energético podría desempeñar un papel subyacente clave en este vínculo entre la personalidad y las estrategias biológicas (Biro y Stamps, 2010; Réale et al., 2010). En consecuencia, es de esperar que los individuos con un ritmo rápido de vida posean a su vez, por ejemplo, un metabolismo elevado, un alto índice de crecimiento, una reproducción muy temprana y una corta esperanza de vida, así como que muestren una mayor actividad y asunción de riesgos (y lo opuesto para los individuos con un ritmo lento de vida; para más detalles, véase Réale et al., 2010). Hasta la fecha, es poca la investigación empírica que haya puesto a prueba esta teoría (por ejemplo, Biro y Stamps, 2008; Dingemanse y Wolf, 2010). En particular, carecemos de datos extraídos de estudios de campo (pero véase, por ejemplo, Nicolaus et al., 2012), donde, en contraste con la mayoría de las condiciones de laboratorio, los animales carecen de un acceso ad libitum a la comida (Biro y Stamps, 2010). Los invertebrados menos longevos ofrecerían de nuevo un buen modelo de análisis de la correlación entre el metabolismo, la personalidad y las estrategias biológicas y su influencia sobre las aptitudes posteriores. Los más adecuados para este tipo de investigaciones podrían ser aquellos organismos más o menos sedentarios sobre quienes puede hacerse un seguimiento de campo fácil y prolongado, como Actinia (véase, por ejemplo, Briffa y Greenaway, 2011), Cirripedia o Araneidae. Estos últimos, por ejemplo, apenas cambian de posición en sus telas, maduran y se reproducen con rapidez, y tienen ciclos biológicos de gran plasticidad (por ejemplo, Zygiella x-notata: Mayntz, Toft y Vollrath, 2003; Larinioides: Kleinteich y Schneider, 2011).
La mayoría de los estudios que correlacionan la energía metabólica con los rasgos de la personalidad se han llevado a cabo con vertebrados (véanse por ejemplo las revisiones de Biro y Stamps, 2010; Careau y Garland, 2012). Los datos relativos a otros taxones son muy escasos. Sin embargo, las diferencias individuales de comportamiento de los invertebrados podrían ser interesantes desde el punto de vista de la energía metabólica, ya que los invertebrados son, a diferencia de aquellos mamíferos relativamente bien estudiados (dentro de este contexto), ectotermos y, por lo tanto, dependen crucialmente de la temperatura ambiental. Entre los pocos estudios llevados a cabo con vertebrados ectotermos, los hay que han encontrado una correlación entre la energía metabólica individual y la personalidad (por ejemplo, Cutts, Adams y Campbell, 2001); otros en cambio no han hallado correlación (por ejemplo, D'Silva, 2013; Farwell y McLaughlin, 2009), o han hallado una correlación dependiente del contexto (por ejemplo, Killen, Marras y McKenzie, 2011). Son varias las razones posibles de esta ausencia de correlación (véase, por ejemplo, Killen et al., 2011). No obstante, lo que nos preguntamos es si cabe esperar resultados comparables entre los animales ectotermos y los endotermos. La tasa metabólica y, presumiblemente, el comportamiento de los ectotermos varía con la temperatura ambiente de un modo diferente a como afecta a los animales endotermos: la tasa metabólica en los ectotermos aumenta de manera exponencial con un aumento de temperatura (por ejemplo, Clarke y Johnston, 1999). Así, un cambio de temperatura de 3ºC resulta en un aumento promedio de 2,5-6 veces la actividad, la audacia y la agresividad de dos especies de peces damisela, Pomacentrus sp., por ejemplo (Biro, Beckmann y Stamps, 2010). En teoría, durante este proceso se siguen conservando las diferencias individuales de comportamiento (por ejemplo, los rangos de actividad) y de energía. Sin embargo, en el pez damisela, incluso estas pequeñas alteraciones de temperatura cambian los órdenes de rango individuales en cuanto a actividad, agresividad y audacia (Biro et al., 2010). La temperatura también altera el grado de consistencia conductual de los cangrejos ermitaños Pagurus bernhardus individuales (Briffa, Bridger y Biro, 2013). Además, los animales ectotermos parecen mostrar en general una menor repetibilidad conductual que los animales endotermos (al menos en los estudios de campo; Bell, Hankison y Laskowski, 2009). Se desconoce aún por qué los órdenes de rango de comportamiento de los individuos ectotermos se ven afectados por los cambios de la temperatura ambiental (véase también Biro et al., 2010). Es no obstante prematuro asumir un vinculo general entre el metabolismo energético y la personalidad en los animales endotermos y ectotermos. Se necesitan más estudios con animales ectotermos para resolver esta cuestión.
BIOLOGÍA: ESTRATEGIAS DE DESARROLLO
Antes dijimos que los genes, las condiciones ambientales y sus interacciones dan forma a las diferencias de personalidad. Se ha sugerido que una comprensión más profunda de ese desarrollo de la personalidad podría ser fundamental a la hora de desentrañar la evolución de la variación de la personalidad (por ejemplo, Groothuis y Trillmich, 2011; Stamps y Groothuis, 2010a, 2010b). Hay por ahora un gran desconocimiento en cuanto al instante ontogénico en que se establecen las diferencias individuales, en cuanto a si los rasgos de la personalidad son estables a lo largo de toda la vida y, en caso contrario, en cuanto a cuáles son las etapas de la vida en que lo son. El estudio de estas cuestiones requiere seguir el comportamiento de los individuos durante largos periodos de su vida, lo que en el caso de los vertebrados más longevos puede resultar complejo. En relación a los enfoques mencionados, el estudio ontogénico de la personalidad debería resultar más sencillo llevado a cabo sobre invertebrados con periodos de vida relativamente cortos. De hecho, existen ya algunos estudios que han evaluado la consistencia del comportamiento individual de algunos invertebrados a lo largo de la mayor parte de su vida, o incluso de toda ella, arrojando resultados dispares (por ejemplo, el calamar Euprymna tasmanica: Sinn, Gosling y Moltschaniwskyj, 2008; el caballito del diablo Lestes congener: Brodin, 2009; y el grillo Gryllus integer: Hedrick y Kortet, 2012). Esta disparidad en los resultados podría deber su causa al escaso número de estudios disponibles o a las diferencias biológicas de las especies estudiadas. Los invertebrados presentan una amplia gama de biologías diferentes, lo que cuenta tanto con ventajas como con desventajas de cara a la investigación de la personalidad: algunos invertebrados tienen un ciclo de vida muy complejo, lo que puede convertirlos en modelos difíciles de investigación (por ejemplo, Mather y Logue, 2013); otros aspectos de la biología de los invertebrados en cambio ofrecen vías de investigación del desarrollo de la personalidad nuevas e imposibles de abordar con la mayoría de los vertebrados, tal y como ilustraremos a continuación.
El paso de la etapa juvenil a la adulta podría ser crucial en el desarrollo de la personalidad, dado que a menudo implica significativos cambios hormonales y morfológicos (Truman y Riddiford, 2002; Wilbur, 1980). Estos cambios son particularmente drásticos en aquellos animales que pasan por una metamorfosis (por ejemplo, en los invertebrados: insectos, moluscos, crustáceos, cnidarios, equinodermos, tunicados; en los vertebrados: anfibios), a lo que se añade un cambio de entorno y estilo de vida (Wilbur, 1980). Por ejemplo, numerosas especies de insectos pasan de reptar y nadar en medios acuáticos a volar en entornos terrestres. Durante esta transición, los sistemas nerviosos y motores tienen que cambiar y/o ser sustituidos (Consoulas, Duch, Bayline y Levine, 2000). En consecuencia, se presume que las diferencias de personalidad desarrolladas durante la ontogenia podrían verse remitidas en aquellos casos en que las condiciones ambientales tempranas difieran considerablemente de las de la edad adulta (Sih et al., 2004). Sin embargo, en los caballitos del diablo L. congener, que gozan de una metamorfosis incompleta, la actividad y la audacia exhibidas durante la etapa larval resultan un buen predictor del comportamiento adulto posterior (Brodin, 2009), mientras que en los grillos G. integer la consistencia del comportamiento previo y posterior a la madurez sexual parece estar sujeta al factor del sexo (Hedrick y Kortet, 2012). En el caso de los vertebrados, un estudio reciente con ranas europeas (Rana ridibunda3) descubrió que algunos rasgos conductuales eran estables en las diferentes etapas de la vida, mientras que otros no lo eran (Wilson y Krause, 2012a). En conjunto, los animales con metamorfosis "representan una oportunidad experimental única e in situ de estudiar la asociación de las diferencias de personalidad con rasgos fisiológicos, morfológicos o ecológicos a lo largo del desarrollo" (Wilson y Krause, 2012b, pág. 529). La complejidad de los ciclos vitales y la biología de los invertebrados pueden brindar una útil información sobre la plasticidad del comportamiento individual y los mecanismos proximales subyacentes a los cambios o la estabilidad de la personalidad.
PARASITISMO
Varias especies presentan un estilo de vida parasitario, ya sea a lo largo de toda su vida o durante alguna parte de la misma. Los parásitos son principalmente invertebrados, por ejemplo, varias especies de Platyhelminthes, Nematoda y Arthropoda (por ejemplo, Bush, Fernandez, Esch y Seed, 2001; el microparasitísmo de protistas, bacterias y virus queda fuera del alcance de este ensayo). Sólo unas pocas especies de vertebrados son parásitas, como las lampreas y los murciélagos vampiros (véase, por ejemplo, Bush et al., 2001). Unos pocos estudios han demostrado que los parásitos pueden afectar a la personalidad de sus huéspedes (revisado en Barber y Dingemanse, 2010; Poulin, 2013). Por otro lado, disponemos de escasa información sobre la variabilidad conductual tanto específica como individual de las especies con un estilo de vida parasitario. Hay pruebas de que existen diferencias de personalidad en algunos artrópodos parásitos, a saber, los pulgones del guisante, A. pisum (Schuett et al., 2011) y los gorgojos del maíz, Sitophilus zeamais (Morales, Cardoso, Della Lucia y Guedes, 2013), pero no conocemos ningún estudio sobre la personalidad, por ejemplo, de los helmintos. Los helmintos suelen estar muy especializados en la especie de su hospedador y en su etapa parasitaria (Price, 1980). Presentan una morfología y una fisiología muy adaptadas a un estilo de vida parasitario, pudiendo mostrar una gran plasticidad biológica, como una gran adaptación al desarrollo inmunitario de su huésped (por ejemplo, Babayan, Read, Lawrence, Bain y Allen, 2010). En consecuencia, predecimos que los helmintos podrían mostrar una escasa variabilidad conductual entre individuos al tiempo que una elevada plasticidad individual, de tal manera que no presenten diferencias de personalidad. En este punto, la evidencia de (no) existencia de variación de personalidad en los parásitos sólo podría añadir conocimiento a su extensión a lo largo de los distintos taxones.
SOCIALIDAD, CONDUCTA SEXUAL Y ORIGENES EVOLUTIVOS DE LA PERSONALIDAD
EUSOCIALIDAD
La personalidad es una forma de especialización conductual; otra forma de especialización conductual es la división del trabajo que se observa en las especies eusociales (por ejemplo, Dall, Bell, Bolnick y Ratnieks, 2012). La eusocialidad se caracteriza por el cuidado cooperativo de las crías, el solapamiento de las generaciones adultas y la división del trabajo entre grupos reproductivos y (parcialmente) no reproductivos (Wilson, 1971). En los vertebrados, la eusocialidad sólo se encuentra en algunas especies de ratas topo y, potencialmente, en algunos topillos sociales; pero incluso esta clasificación es controvertida (Burda, Honeycutt, Begall, Locker-Grutjen y Scharff, 2000). Dentro de los invertebrados, los insectos eusociales, como las hormigas, las abejas, las avispas y las termitas, representan taxones muy diversificados, ocupando la mayor parte de la biomasa de insectos del planeta (Wilson y Hölldobler, 2005). A pesar de ello, son relativamente pocas las especies eusociales que han sido estudiadas en el contexto de la personalidad, y, hasta la fecha, la investigación en torno a la personalidad ha tenido muy poco en cuenta los estudios disponibles en relación a la variación conductual de los insectos eusociales (Dall et al., 2012; Jandt et al., 2014; véase la Tabla 1). Este hecho resulta sorprendente, pues hace tiempo que la investigación de los insectos sociales viene identificando las diferencias que las castas de insectos presentan en cuanto a ciertos comportamientos relacionados con sus tareas (por ejemplo, Jandt et al., 2014). La falta de datos relativos a la personalidad en las especies eusociales (y, en parte, la falta de fusión de ambos campos de investigación) podría deberse a la suposición de que las fuerzas de selección actúan más a escala colonial que individual (Dall et al., 2012). De ser cierto, los procesos que generan las diferencias individuales en los insectos eusociales podrían ser distintos de los que operan en las especies menos organizadas socialmente (Dall et al., 2012), cosa que sería digna de futuros estudios.
Los himenópteros eusociales ofrecen modelos únicos para estudiar las diferencias de personalidad dado el elevado parentesco genético que se da dentro de las colonias. En muchas especies, las reinas se aparean con varios machos, lo que da lugar a diferentes patrilinajes (es decir, hermanos totales y medio hermanos); en otras especies, varias reinas no emparentadas pueden producir descendencia de diferentes matrilinajes (por ejemplo, Jeanson y Weidenmüller, 2013). Ambos casos conducen a diferentes grados de similitud genética dentro de una colonia, lo que permite investigar la influencia de los genes y el ambiente sobre la especialización de tareas y las diferencias de personalidad, respectivamente. Por ejemplo, las reinas de las abejas melíferas, Apis mellifera, se aparean con varios machos (por ejemplo, Page y Robinson, 1991), resultando en crías medio hermanas que difieren en cuanto a su sensibilidad frente a los estímulos relacionados con sus labores y puede que también en cuanto a sus castas (Jeanson y Weidenmüller, 2013 y sus referencias), lo que puede dar lugar a diferencias consistentes de comportamiento. Otras investigaciones podrían explorar cómo las estrategias de apareamiento de los insectos eusociales (cuyas crías comparten una misma madre) generan y conservan la variación de la personalidad. Nos resulta de particular interés saber si los zánganos haploides presentan diferencias de personalidad y si las reinas tienen en cuenta esas diferencias a la hora de seleccionar a sus parejas. La personalidad de los zánganos podría determinar el tipo de personalidad/especialización conductual de las crías. Así, podría suceder que las reinas se apareasen con zánganos de diversa personalidad a fin de mejorar el rendimiento de las colonias. Estudios anteriores han demostrado que la diversidad genética resulta ventajosa: las colonias de los abejorros comunes (Bombus terrestris) cuyas reinas han sido inseminadas con un esperma genéticamente diverso tienen una menor afección parasitaria y un mayor éxito reproductivo que las colonias fruto de reinas inseminadas con un esperma genéticamente similar (Baer y Schmid-Hempel, 1999). Dos revisiones (Dall et al., 2012; Jandt et al., 2014) han analizado otros potenciales conocimientos extraibles del estudio de la división del trabajo de los insectos sociales en el contexto de la personalidad y de la combinación de la información disponible en los campos de la variación de la personalidad y los insectos sociales, respectivamente.
CONDUCTA SOCIAL Y SEXUAL Y ORÍGENES EVOLUTIVOS DE LA PERSONALIDAD
Aún es poca la información relativa al origen y la conservación de la variación de la personalidad. Aunque se han propuesto varias explicaciones funcionales posibles de la razón de su existencia (revisadas en Biro y Stamps, 2008; Dall et al., 2004; Dingemanse y Wolf, 2010; Sih y Bell, 2008; Wolf, van Doorn, Leimar y Weissing, 2013; Wolf y McNamara, 2012), rara vez han sido puestas a prueba empíricamente. Dichas pruebas empíricas suelen requerir de estudios multigeneracionales que a menudo resultan muy poco factibles con los vertebrados pero que sí podrían ser abordados con los invertebrados (por razones antes expuestas). La mayoría de las hipótesis propuestas asumen que las diferencias de personalidad adaptativas son el fruto de las diferencias condicionales (por ejemplo, morfológicas, fisiológicas, experienciales o neurobiológicas; sensu Houston y McNamara, 1999) y su comportamiento relativo (revisado en Dingemanse y Wolf, 2010). Otras hipótesis (no mutuamente excluyentes) se basan en, por ejemplo, la selección fluctuante o la selección negativa dependiente de la frecuencia (Wolf et al., 2013). Dentro de los invertebrados, hay cierta evidencia de que la selección negativa dependiente de la frecuencia influye en la conservación de una variación consiste de la agresividad en Larinioides sclopetarius (Kralj-Fiser y Schneider, 2012) y de la cooperatividad en Anelosimus studiosus (Pruitt y Riechert, 2009b, 2011).
Hace relativamente poco tiempo, se propuso la selección sexual como otro mecanismo posible para el surgimiento y la conservación de la variación de la personalidad mediante la elección no aleatoria de pareja y la competencia entre los machos (Schuett, Tregenza y Dall, 2010). Los estudios en torno al nexo entre la variación de la personalidad y la selección sexual son aún escasos y se han llevado a cabo principalmente con vertebrados, en los que los machos ofrecen beneficios directos a las hembras o a su descendencia, a menudo a través del cuidado parental (revisado en Schuett et al., 2010). En estos casos, la importancia de la personalidad en la elección de pareja podría estar inducida por el hecho de que la combinación de personalidades dentro de las parejas (biparentales) ayuda a una mayor coordinación durante la crianza (por ejemplo, Royle, Schuett y Dall, 2010; Schuett et al., 2010), lo que suscitaría un mayor éxito reproductivo (por ejemplo, Schuett, Dall y Royle, 2011). Por contra, es muy poco lo que se sabe acerca de la influencia de la selección sexual en la variación de la personalidad en especies carentes de cuidado parental, como lo son la mayoría de los invertebrados. En estos casos, los machos sólo proporcionan su esperma. Esto significa que la elección de las hembras y los beneficios derivados de ella han de estar restringidos a los genes y la mejora de las aptitudes de la descendencia (Andersson, 1994; Bateson, 1983; Kokko, Brooks, Jennions y Morley, 2003; Neff y Pitcher, 2005). Los pocos estudios con invertebrados disponibles sugieren que también en estos taxones desempeña la personalidad un papel de relevancia en la elección de pareja: en el calamar E. tasmanica, las hembras de carácter audaz tienen más probabilidades de reproducirse cuando se emparejan con un macho también audaz que cuando lo hacen con un macho tímido (Sinn et al., 2006). De igual modo, se halló un apareamiento asortativo positivo en relación a la agresividad en las arañas L. sclopetarius (Kralj-Fiser, Mostajo, Preik, Pekár y Schneider, 2013). Estos resultados son coherentes con lo hallado en los vertebrados, sugiriendo que los apareamientos asortativos basados en la personalidad (en combinación posible con la selección negativa dependiente de la frecuencia) podrían ser raíz de la conservación de las diferencias de comportamiento consistentes (véase también Schuett et al., 2010). Ahora bien, en las arañas sociales A. studiosus, ambos modelos de fenotipos masculinos, agresivo y social, muestran preferencia por cortejar a hembras de carácter social (Pruitt y Riechert, 2009c); no obstante, los machos de carácter agresivo poseen una cierta ventaja competitiva frente a los machos sociales a la hora de cortejar a las hembras de este fenotipo preferente (Pruitt y Riechert, 2009a). En A. studiosus, las hembras son más grandes y a menudo canibalizan a los machos; en consecuencia, la selección podría operar de manera diferente en los machos y las hembras (Pruitt y Riechert, 2009a, 2009c). Un estudio de cohorte mostró que los machos agresivos y de gran tamaño sufren de un mayor riesgo de canibalismo y de un menor éxito reproductivo en los ensayos en que se incluye al menos a una hembra agresiva, mientras que los ensayos con hembras sociales no muestran ninguna divergencia en el éxito reproductivo de los machos agresivos y sociales (Pruitt, Riechert y Harris, 2011). Este ejemplo revela la importancia de la variación de la personalidad en las competencias intrasexuales y las elecciones de pareja intersexuales, lo que resulta en patrones de apareamiento no aleatorios en cuanto a la personalidad. Es necesaria una mayor investigación para descubrir si la personalidad desempeña también un rol fundamental en la elección de pareja de otros grupos taxonómicos y qué mecanismos subyacen a este posible rol dentro de la biología particular de cada uno de los grupos.
Proponemos así una nueva línea de investigación donde se busque el vínculo entre la selección sexual, las estrategias biológicas y la plasticidad conductual. En teoría, la conducta de un individuo debería estar sujeta a sus futuras expectativas reproductivas: debería correr pocos riesgos cuando su valor reproductivo residual es alto y debería correr riesgos mayores cuando su valor reproductivo residual es bajo ("principio de protección de activos"; Clark, 1994). Este trabajo teórico tenía como objetivo determinar el comportamiento óptimo contra los depredadores, pero su razonamiento puede extenderse al contexto de la competencia de los machos por las hembras. En consecuencia, cabría esperar que los machos eviten las peleas (vinculadas a conductas agresivas) y, con ello, las lesiones, cuando su valor reproductivo residual es alto (y viceversa). Esta adaptación conductual parece entrar en conflicto con la limitada plasticidad atribuida a las personalidades agresivas y audaces. Sin embargo, los modelos teóricos también sugieren que los individuos que asumen mayores riesgos tendrán un valor reproductivo residual relativamente bajo (debido a su mayor riesgo de mortalidad), lo que reforzaría la adopción de altos riesgos de un modo constante (y viceversa para los que adoptan pocos riesgos; véase, por ejemplo, Wolf, van Doorn, Leimar y Weissing, 2007). Una vez más, esta teoría puede aplicarse a los comportamientos agresivos (tendentes a las peleas) y audaces (tendentes a tomar riesgos durante las peleas) dentro de los contextos reproductivos (dentro de la competencia entre los machos por el acceso a las hembras). En algunos invertebrados, encontramos características biológicas que son muy distintas a las de otros organismos pero que ofrecen a su vez un ejemplo extremo de la teoría de Wolf et al. (2007): hay casos en que los individuos pasan instantáneamente de un potencial reproductivo pleno a uno nulo. Los machos de varias especies de arañas y de algunos insectos están obligados a desprender sus órganos genitales dentro de los genitales de las hembras para producir con él una suerte de tapón con el que evitan/reducen la competencia espermática de los machos que puedan venir tras ellos (Uhl, Nessler y Schneider, 2010). Los machos de esta clase son funcionalmente estériles al cabo de una o dos cópulas (las arañas cuentan con dos órganos reproductores; Kuntner, Kralj-Fiser, Schneider y Li, 2009), no gozando ya de más posibilidades de reproducción. Se ha demostrado que estos machos emasculados cambian su agresividad y audacia en coherencia con la teoría "extendida" del principio de protección de activos (véase más arriba), es decir, se pelean más y asumen más riesgos (Kralj-Fiser, Gregoric, Zhang, Li y Kuntner, 2011). Al ampliar la vigilancia de la hembra con la que han practicado la emasculación (es decir, al luchar de forma más enérgica contra cualquier competidor masculino [espermático] potencial) disminuyen el riesgo de perder su paternidad. Sin embargo, para comprobar la aplicabilidad del modelo de Wolf et al. (2007) en este u otros contextos similares, habría también que estudiar si los individuos siguen mostrando una diferencia consistente en cuando a agresividad y audacia después de ese cambio extremo en su valor reproductivo (de pleno a nulo).
CONCLUSIONES
Hemos esbozado algunas razones y ejemplos de las ventajas derivadas de un mayor empleo de los invertebrados en el estudio de la personalidad, un terreno de investigación que ha estado principalmente centrado en un único (sub)filo: Vertebrata. Los invertebrados, distribuidos en 34 filos, han gozado de un escaso estudio en el campo de la personalidad. A pesar del creciente esfuerzo por comprender las fuerzas evolutivas que impulsaron el origen de las diferencias de personalidad, el análisis comparativo sigue siendo imposible por ser requerida para ello una mayor cantidad de datos extraídos de una más amplia diversidad de invertebrados (en combinación con los de los vertebrados). Un análisis de este tipo nos permitiría descubrir hasta qué punto se han conservado los rasgos de comportamiento y sus mecanismos proximales y/o cómo se han ido modificando evolutivamente y por qué. Los invertebrados presentan una gran variedad de características y biologías, como distintas estrategias vitales y diversos comportamientos sociales y sexuales, que podrían arrojar algo más de luz sobre la función y el desarrollo de la personalidad, incluyendo su relación de causalidad con factores genéticos y ambientales. Hemos proporcionado ejemplos y modelos potenciales de invertebrados que podrían ayudar a abordar estas cuestiones.
Simona Kralj-Fiser & Wiebke Schuett, 2014.
NOTAS DEL TRADUCTOR
1 – De forma extraordinaria, un par de breves pasajes del artículo original han sido omitidos de la traducción por contener alegaciones diametralmente contrarias a los principios que se defienden en este espacio. Se refieren en general a algunos beneficios potenciales derivados del estudio de la personalidad de los invertebrados, relativos por ejemplo a una mayor eficacia en su exterminio (de hecho, una de las macabras ventajas atribuidas al estudio con invertebrados apela a la posibilidad de sortear los "estándares éticos" a que está sujeta la investigación con vertebrados). Un servidor considera que ningún deber lo ata a traducir el texto en su totalidad, y que el deseo de compartir los valiosos e interesantes datos que arroja el documento no lo obliga hacerse cómplice de aquellas propuestas que encuentra moralmente inaceptables.
2 – Me he ahorrado el trabajo de crear una versión española para no ocupar espacio y por no creer que la versión inglesa plantee dificultades de comprensión.
3 – El nombre válido actual es Pelophylax ridibundus.
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Traducción: Igor Sanz
Texto original: Studying personality variation in invertebrates: why bother?
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Traducción: Igor Sanz
Texto original: Studying personality variation in invertebrates: why bother?
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