Inteligencia, complejidad e individualidad en ovejas

 

RESUMEN 

 

Las ovejas domésticas (Ovis aries) se encuentran entre los primeros animales en ser domesticados por los humanos. Se consumen en todo el mundo como carne de cordero, borrego y lechazo, se explotan como productoras de lana y leche, y se usan ampliamente en el ámbito de la investigación científica. El estereotipo popular contempla a las ovejas como dóciles, pasivas, poco inteligentes y tímidas, pero una revisión de las investigaciones llevadas a cabo sobre su comportamiento, sus emociones, su cognición y su personalidad nos descubre a unos animales complejos, singulares y sociales. 

 

INTRODUCCIÓN 

 

Ejemplos como "Mary tiene un corderito", "bee, bee, oveja negra", el cordero Chop [Chuleta] de Shari Lewis y las ovejas de los colchones Serta, muestran la forma que adoptan las ovejas y los corderos en la conciencia popular. Imágenes de corderos alegres retozando en el campo se usan en tarjetas de felicitación y como símbolos de la primavera y de la Pascua. Grupos de ovejas y corderos pastando felices en prados abiertos reflejan la visión que muchas personas tienen del lugar del que proceden sus suéteres y cenas. Considerados colectivamente como rebaños pasivos, estos tiernos seres, debido a su buena disposición para la obediencia y el manejo, son estereotipados como poco inteligentes, básicos y dependientes. Pero la literatura científica dibuja una imagen más compleja de las ovejas y las define como individuos inteligentes y altamente sociales. 

 

1. CÓMO VEMOS A LAS OVEJAS 

 

En la teología cristiana, el precio y la dignidad de todos los seres está organizado de acuerdo con una jerarquía que da orden y valor al universo. La Gran Cadena del Ser (scala naturae), que se cree decretada por Dios, declara que "el cosmos irradia desde su fuente un orden descendente del ser" (Cobb 2005, pág. 204). Así, todos los seres tienen su lugar asignado, y ese lugar está predeterminado según las cualidades que los grupos de cada categoría poseen (o no poseen). Los de arriba tienen todos los atributos de los de abajo, y algunos más. Este concepto jerárquico, derivado de filósofos griegos como Platón (El Timeo) y Aristóteles (Historia de los animales), también se conoce como la "Escalera del Ser" (o Gran Cadena del Ser), y representa a Dios o alguna deidad en la parte superior, a los humanos a continuación, a los "animales superiores" como leones y primates a continuación, y a los minerales (la materia inanimada) en la parte inferior (Lovejoy 1936).

 

No sorprende entonces la creencia de que los "animales superiores" poseen las cualidades más admiradas por los humanos. Por ejemplo, los leones son vistos como fuertes, poderosos y nobles, y también los elefantes. En un nivel inferior están los "animales útiles", como los perros, los caballos y los animales "dóciles", como las ovejas. Esta visión jerárquica ha influido en nuestro milenario empleo de los animales nohumanos. En su estudio de la representación de los animales en los primeros libros infantiles sobre historia natural, Ritvo (1985) señala: 

 

«El reino animal, con el hombre colocado en la divina cúspide, ofreció una metáfora convincente sobre el orden social jerárquico humano, en el que los animales representaban grupos humanos subordinados. Se validaba con ello el poder y la responsabilidad que las clases superiores ejercían sobre las clases más bajas, encarnadas como ovejas y ganado.» (pág. 80) 

 

Este estatus también queda reflejado en el lenguaje, en particular en las metáforas. Por ejemplo, según Goatly (2006): 

 

«EL HUMANO COMO OVEJA: borrego: imitador irreflexivo o persona obediente; oveja negra: aquel que avergüenza a su familia; oveja vestida de cordero: mujer mayor que trata de parecer joven; balar: quejarse; tirar la lana a los ojos de alguien: engañar a alguien dando información falsa; […] lobo con piel de cordero: persona engañosa y astuta.» (pág. 26) 

 

Lakoff y Turner (1989) señalan que la scala naturae es "un modelo cultural inconsciente contemporáneo indispensable para nuestra comprensión de nosotros mismos, nuestro mundo y nuestro lenguaje" (pág. 167f). El modelo ofrece una explicación de la propensión humana a determinar el valor de los demás sobre la base de sus similitudes (o diferencias) con uno mismo. La subordinación, vista como un "vínculo especial con [la humanidad]", es importante para evaluar el valor de los animales: "Al igual que los mejores siervos humanos, los mejores animales entendieron sus obligaciones y las asumieron voluntariamente; los peores fueron aquellos que no sólo se negaron a la servidumbre, sino que se atrevieron a desafiar la supremacía humana". Las ovejas, que nos colman de carne, leche y lana, aunque consideradas "cariñosas", se tienen por "estúpidas […] equivalentes a esclavos irracionales" (Ritvo 1985, pág. 83). 

 

Jones (1821) describió a las ovejas como "el más útil de los cuadrúpedos pequeños" (pág. 84), así como "el más valioso" (pág. 87) por la disposición de su leche y su lana y por su apreciada obediencia. No eran sin embargo los animales más estimados. La mayor consideración estaba reservada para aquellas especies "cuyos servicios a la humanidad son mayores que los de las ovejas, por […] ser empleadas […] como bestias de tiro y carga" (pág. 106).

 

Jones (1821) declaró que la oveja doméstica era "de naturaleza afable, inocente y tierna […] consciente en apariencia de su estado de indefensión, por el que busca en el hombre una protección que no encuentra en su propia especie", a pesar de "deleitarse en la asociación con ella" (págs. 84-85). En suma, las ovejas, en los contextos culturales de la literatura, han estado consideradas por lo general como animales de trabajo útiles que sirven como metáforas lingüísticas de aquellas personas que siguen ciegamente a la masa y carecen de "pensamiento propio".

 

Las actitudes contemporáneas hacia los animales continúan valorando a las ovejas sólo como mercancía. Mitchell (2012) identificó un "discurso de producción" (pág. 491) que incluye un lenguaje cargado de antropocentrismo que apoya una ideología de dominación y uso. Los "nombres de uso" que asignamos a los animales que deseamos consumir o explotar funcionan a nivel psicológico como una justificación moral de nuestras prácticas. Esta actitud instrumental se apoya en frases como "ovejas de doble finalidad" (lana y corderos), "ovejas laneras" y "criadero de corderos" (pág. 495), así como en relación a los animales utilizados con fines reproductivos ("carneros sementales") (pág. 496).

 

Estas denominaciones y etiquetas son "un mecanismo que facilita la desconexión moral de la gente" (Mitchell 2012, pág. 491) y, con ello, la cría industrializada de animales. En un estudio tripartito en torno a las características de personalidad atribuidas como metáforas a los animales nohumanos (zoomorfismo), Sommer y Sommer (2011) hallaron que "la mayoría de las metáforas de animales aplicadas a los seres humanos son desfavorables, lo que refuerza la distancia percibida entre los humanos y las especies no humanas" (pág. 237). Las ovejas en particular fueron vistas en su mayoría bajo un prisma poco halagüeño (59%) —"Persona tímida o vergonzosa, ingenua. Alguien simple o mediocre" (pág. 244)—, y de carácter predominantemente femenino (57%). Además, el uso de los animales está influido por sus "capacidades supuestas" (Nakajima, Arimitsu y Lattal 2002, pág. 35), la similitud percibida con los humanos, el propósito de su empleo y el conocimiento de la gente respecto de la forma de su uso. 

 

Estudiantes estadounidenses y japoneses clasificaron a las ovejas como la 25 especie menos inteligente de entre un grupo de 56 (Nakajima et al., 2002, pág. 199). Heleski, Mertig y Zanella (2006) reportaron una encuesta en la que 446 profesores universitarios de veterinaria y 157 profesores de zootecnia (partes interesadas e involucradas en el bienestar de los animales de granja) se sentían más cómodos con los sistemas actuales de producción ganadera relacionados con las vacas y las ovejas que con los de las gallinas. Las mujeres mostraban una mayor preocupación por el bienestar de los animales que los hombres. Los obstáculos para prestar una mayor atención al bienestar incluían la economía, la falta de voluntad de pago por parte de los consumidores, la tradición, las actitudes de los productores y la falta de una adecuada investigación en ciencias del bienestar. Muchos otros estudios sobre las actitudes hacia las ovejas domésticas y su bienestar reflejaron resultados similares (Hills 1995; Knight y Barnett 2008). 

 

La visión que se ha descrito de las ovejas es consistente con su continuo uso como mercancías, generando la necesidad psicológica de subestimar su inteligencia e individualidad. Esto es evidente en las condiciones industriales e intensivas en que son criadas las ovejas y los corderos para la obtención de lana, leche y carne, así como en su uso ubicuo en la investigación biomédica. Más de 10 millones de ovejas son mantenidas en granjas industriales. Sólo en los Estados Unidos, son muertas cada año entre 2 y 2,5 millones de ellas (National Agricultural Statistics Service [NASS], Agricultural Statistics Board, y USDA 2018). Con sus colas cercenadas nada más nacer, apenas sí se les permite vivir un máximo de seis a ocho meses antes de ser sacrificadas para su consumo.

 

La piel de las ovejas y los corderos es comercializada en todo el mundo, vendiéndose por cientos de millones de dólares anuales (World Statistical Compendium 2016). Las ovejas también se usan ampliamente en la investigación biomédica. Según Sheep 101, alrededor de 24.000 de ellas son empleadas cada año para una amplia variedad de propósitos, desde el estudio de la enfermedad de Huntington y las afecciones cardíacas hasta la medicina ortopédica, los trasplantes de órganos y la investigación genética (incluida la clonación). Estos procedimientos altamente invasivos y a menudo terminales no están limitados ni regulados de manera significativa, ya que los animales de granja no están protegidos por la Ley de Bienestar Animal. 

 

En este artículo revisaremos la literatura científica con el especial objetivo de identificar evidencias de capacidades psicológicas elevadas en las ovejas, particularmente aquellas compartidas con otros animales a quienes se percibe sin dificultad como complejos e inteligentes. Lo que sigue es un breve resumen de la evolución, la filogenia y la domesticación de las ovejas; sus capacidades sensoriales-perceptivas; y su biología básica. La revisión tratará también de identificar aquellos aspectos de la psicología de las ovejas que no se hayan investigado tan a fondo como podría. Dado que la mayor parte de las investigaciones en torno a las ovejas están impulsadas por la necesidad comercial de aumentar su eficiencia como productoras de carne, es probable que haya muchas facetas básicas de la psicología de las ovejas que no estén tan bien estudiadas como aquellas directamente relevantes para la producción. 

 

2. EVOLUCIÓN Y DOMESTICACIÓN 

 

Las ovejas son artiodactilos y miembros de la subfamilia de los caprinos dentro de la familia Bovidae. Son herbívoros cuyas preferencias se inclinan por el pasto y el forraje corto. Hay siete especies de ovejas, la más conocida de las cuales es la oveja doméstica, Ovis aries. En este trabajo nos centraremos en las especies domésticas, citando información sobre otras cuando sea relevante. 

 

La FAO (Food and Agriculture Organization of the United Nations 2016) identifica más de 1.200 razas de ovejas domésticas. Las ovejas se cuentan entre las primeras especies animales en haber sido domesticadas. O. aries se cree que desciende de O. orientalis, una especie de oveja salvaje o muflón que se criaba en Mesopotamia hace unos 10.000 años (Dwyer 2009). Las diferencias principales entre las ovejas salvajes y las domesticadas son sus colores y patrones de pelo, así como el tamaño. Una diferencia importante en cuanto a sus biologías es que las ovejas domésticas son neoténicas, en comparación con sus homonimas salvajes. La esperanza de vida de las ovejas domésticas es de 12 años, pero no es infrecuente que vivan hasta 20. 

 

3. CARACTERÍSTICAS SENSORIALES 

 

Como animales de presa que son, las ovejas tienen una vista y un oído excelentes. Con campos visuales de 270° a 320°, pueden mirar hacia atrás sin girar sus cabezas (Sheep 101). Tienen también un buen sentido del olfato y, como todas las especies de su género, poseen glándulas odoríferas delante de sus ojos y entre los dígitos en sus pies. El gusto es un sentido de gran importancia para ellas, marcando sus preferencias de forrajeo, que se inclinan por las plantas agridulces antes que por las amargas, de común rechazo. Los machos (carneros) usan sus órganos vomeronasales para detectar las feromonas de las hembras (ovejas) y descubrir así sus celos. La hembra usa su órgano vomeronasal para el reconocimiento temprano de su cordero recién nacido. También hay evidencias de que el sistema olfativo primario tiene en los cerebros de las ovejas capacidades de procesamiento especializadas en las señales sociales (Sanchez-Andrade y Kendrick 2009). La gestación es de 145-150 días, pariendo una única cría o, a veces, gemelos. Las madres forman lazos fuertes y exclusivos con sus crías. Los corderos, en condiciones naturales, se alimentan de la leche materna durante un mínimo de 6 meses. La pubertad la alcanzan a los 6-12 meses. 

 

4. METODOLOGÍA DE INVESTIGACIÓN 

 

En nuestra revisión de la literatura científica y académica en torno la cognición y la conducta de las ovejas, realizamos en primer lugar una búsqueda en la Web of Science Core Collection usando términos referentes a la inteligencia, la cognición y el comportamiento. Seguimos después con búsquedas directas online basadas en Google en todas las principales revistas con revisión por pares (véase la Tabla 1) usando términos generales similares así como palabras clave de documentos ya existentes (por ejemplo, inteligencia, cognición, comportamiento, aprendizaje, memoria, personalidad, socialidad y autoconciencia). También usamos, cuando lo creímos necesario, términos de búsqueda más específicos en la Web of Science dentro de estas categorías más globales. Además, utilizamos estos mismos términos para buscar en ScienceDaily noticias relevantes y artículos revisados por pares. Realizamos a su vez una búsqueda completa de los sitios web de los principales autores en estos campos y en torno a todos sus proyectos relevantes. Por fin, buscamos en la sección de referencias de cada uno de los artículos documentos adicionales de otras revistas (no enumeradas en la Tabla 1) para asegurarnos de que la búsqueda fuese exhaustiva. Incluimos libros, capítulos de libros, disertaciones y tesis, así como documentos empíricos y revisiones (que arrojaron una descripción e interpretación adicional sobre los datos empíricos). Se incluyó literatura tanto de psicología comparada básica como aplicada. No se aplicaron sobre los artículos restricciones de tiempo para su inclusión, pero se les dio prioridad a los artículos más recientes. La sección de referencias del presente documento muestra la amplitud completa de las fuentes consultadas. Los resultados se dividen en cuatro categorías generales representadas en las cuatro secciones siguientes: (5) aprendizaje y cognición, (6) emociones, (7) personalidad y (8) complejidad social. 

 

5. APRENDIZAJE Y COGNICIÓN 

 

La cognición se refiere a los mecanismos por los cuales un individuo adquiere, procesa, almacena y traduce la información; incluye el aprendizaje, la memoria y la toma de decisiones (Shettleworth 2010). La inteligencia se refiere a la rapidez, la profundidad y la complejidad de estos mecanismos. Existe siempre una interacción entre los procesos cognitivos de "nivel superior" y aquellos considerados de nivel más elemental. Aquí resumiremos lo que se conoce en al actualidad sobre la cognición en las ovejas a partir de diversos estudios básicos y aplicados. 

 

5.1. FUNCIONES EJECUTIVAS 

 

Las funciones ejecutivas son un conjunto de procesos cognitivos involucrados en el monitoreo y control de la cognición, incluida la identificación de los pasos requeridos para la consecución de un objetivo. Las funciones ejecutivas incluyen la atención, la inhibición cognitiva, la memoria de trabajo, la flexibilidad cognitiva y la planificación; en humanos y otros mamíferos, estás funciones ejecutivas se asientan en la función del área cortical prefrontal. Broom (2010) llama conciencia ejecutiva a la capacidad de "evaluar, deducir y planificar en relación con un propósito a largo plazo" (pág. 4). Diamond (2013) describe las funciones ejecutivas como la posibilidad de "jugar mentalmente con las ideas" (pág. 135). 

 

La evidencia de funciones ejecutivas sofisticadas en primates es abundante, por ejemplo, en los monos (Chudasama 2011; Moore et al. 2003, 2009). La función ejecutiva ha sido probada en ovejas adultas utilizando tres pruebas estándar: aprendizaje de discriminación visual, aprendizaje de inversión y cambio de conjunto atencional. Las tareas de discriminación comienzan desde la simple discriminación de colores hasta discriminaciones compuestas, cambios intradimensionales (colores) e inversiones, y cambios extradimensionales (formas) e inversiones. Las ovejas pueden realizar no sólo las tareas de discriminación e inversión, sino también las más complejas tareas de cambio de conjuntos intra y extradimensionales, con un desempeño además parejo al de los humanos y los macacos (Morton y Avanzo 2011). Ante el primer cambio de regla, las ovejas muestran signos visibles de ansiedad y frustración. El cambio de conjunto atencional es otra complicada función ejecutiva dentro del aprendizaje de reglas e inversiones que las ovejas realizan a la par con los primates. 

 

5.2. OTRAS HABILIDADES DE APRENDIZAJE Y MEMORIA 

 

Las ovejas tienen una gran memoria general y excelentes habilidades de aprendizaje. Los corderos muestran una memoria espacial muy sólida (Nowack et al. 1994), siendo capaces de aprender tareas básicas en tan sólo dos ensayos (Bremmer, Baggins y Kilgour 1980). Otros estudios muestran que las ovejas se desempeñan bien en tareas de discriminación visual (Morris et al. 2010; Sugnaseelan et al. 2013); la discriminación auditiva en cambio puede resultarles más difícil en determinadas circunstancias (Morris et al. 2010). Además de la discriminación de objetos, las ovejas son competentes en tareas que requieren de aprendizaje espacial. Lee et al. (2006) mostraron que las ovejas son capaces de aprender y recordar un laberinto bastante complejo. Hunter et al. (2015), utilizando un laberinto en Y modificado, pusieron a prueba su memoria y aprendizaje inverso, descubriendo que las ovejas de 18 y 40 semanas de edad podían recordar el laberinto durante al menos 22 semanas y que el rendimiento en él se relacionaba no sólo con la edad, sino también con la experiencia previa. En una prueba de exclusión usada típicamente con primates, las ovejas (y las cabras) tuvieron que elegir entre dos recipientes, uno de los cuales estaba cebado y cubierto. Las ovejas y las cabras fueron capaces de servirse de la información directa (la presencia de alimentos) para elegir la ubicación correcta de la recompensa, seleccionando mayoritariamente los recipientes llenos tras la observación previa de su cebado (Nawroth et al. 2014). 

 

Las ovejas pueden aprender a discriminar entre varios sabores y a usar el gusto para generalizar el conocimiento de los alimentos (Launchbaugh 1994; Vilalba y Provenza 2000a, b). También pueden usar su capacidad para discriminar los sabores para automedicarse cuando están enfermas (Vilalba et al. 2006). Varios estudios muestran cómo las ovejas aprenden a discriminar entre diferentes plantas comestibles utilizando categorizaciones mentales. Pueden clasificar las plantas en función de la especie (Ginane y Dumont 2010, 2011), e incluso a niveles más sofisticados (incluyendo al menos dos especies), lo que demuestra que pueden crear una representación jerárquica de categorías de alimentos, es decir, niveles jerárquicos de la información perceptiva (Ginane y Dumont 2010, 2011), del mismo modo en que se sabe que los chimpancés clasifican las flores (Tanaka 2001).

 

5.3. PERCEPCIÓN FACIAL 

 

Las caras son configuraciones complejas de varios componentes, lo que hace de su reconocimiento una tarea mental complicada. Los muchos aspectos de la percepción facial incluyen identidad, expresión emocional, mirada y atractivo (Leopold y Rhodes 2010). Al igual que los humanos y otros primates nohumanos, como los macacos, las ovejas muestran especialización neuronal, perceptiva y social para los rostros. Prefieren los rostros de los congéneres a los de otras especies y los rostros de ovejas conocidas a los de las desconocidas (da Costa et al. 2004). Las ovejas pueden también distinguir la raza y el sexo de otras ovejas mediante las señales faciales (Kendrick et al. 1995). Para el reconocimiento de otras ovejas se sirven del hemisferio derecho, en cuyo lóbulo temporal presentan células especializadas (Kendrick y Baldwin 1987; Peirce et al. 2000; Broad, Mimmack y Kendrick 2000; Peirce y Kendrick 2002), pero puede que no sea ese el caso para el reconociendo de los rostros humanos (Peirce et al. 2001). 

 

Las ovejas también dan muestras de habilidades de memoria prodigiosas. En un estudio con veinte ovejas adultas, Kendrick et al. (2001) demostraron que eran capaces de recordar cincuenta ovejas individuales (discriminadas de entre veinticinco parejas) durante más de dos años. Los estudios que usan fotografías de congéneres muestran que las ovejas pueden discriminar entre varios individuos incluso cuando estos son presentados con diferentes edades y posturas (Ferreira et al. 2004). Estos hallazgos reflejan lo robusta que es la habilidad para el reconocimiento facial de las ovejas y su capacidad para detectar invariantes dentro de distintas presentaciones. 

 

Como mamíferos altamente sociales, las ovejas son sensibles a las expresiones emocionales y pueden distinguir fotografías de ovejas con una expresión facial tranquila de aquellas que muestran ovejas con una expresión de sorpresa (Elliker 2005). También pueden reconocer el miedo en la expresión de otras ovejas (Tate et al. 2006). Discriminar las caras de los congéneres es un componente importante de la cognición social, ya que es la base para la formación de relaciones y jerarquías sociales complejas. 

 

Las ovejas también demuestran una gran capacidad para discriminar entre rostros humanos (Davis et al. 1998; Peirce et al. 2001). En un estudio reciente, ocho ovejas adultas fueron entrenadas para reconocer los rostros de algunas figuras humanas famosas en fotografías presentadas en una pantalla de ordenador. Las ovejas mostraron invariancia de orientación espacial, pudiendo reconocer a los famosos sobre imágenes inclinadas. También pudieron distinguir una cara conocida de una cara desconocida, así como la foto de un cuidador particularmente familiar. Los autores concluyeron que la ovejas llevan a cabo el procesamiento de las caras de forma holística y que su habilidad para el reconocimiento facial está a la par con los humanos y otros primates (Knoll et al. 2017).  

 

5.4. RESPUESTA FRENTE A UN ESPEJO 

 

Hay tres etapas secuenciales generales de respuesta frente a los espejos: (1) comportamiento exploratorio y social, (2) verificación de contingencias y (3) comportamiento autodirigido. Hay evidencias convincentes de que los miembros de algunos taxones, incluidos los delfines (Reiss y Marino 2001), los elefantes (Plotnik et al. 2006), los grandes simios (Anderson y Gallup 2011) y las urracas (Prior et al. 2008) pueden reconocerse en los espejos, ya que son capaces de usarlos para indagar en algunas partes de su cuerpo (comportamiento autodirigido). Estos hallazgos se interpretan como evidencias de una conciencia comparable a la de los humanos, al menos en términos de autoconciencia corporal. Otros animales, como los monos (Itakura 1987), los perros (Howell et al. 2013) y los cerdos (Broom et al. 2009; pero véase Gieling et al. 2014), no muestran comportamientos autodirigidos frente a los espejos, aunque sí pueden servirse de ellos para hallar alimentos escondidos. Esto también se puede interpretar como una muestra de autoconciencia, ya que para obtener dicha comida, los animales deben comprender la relación espacial entre la imagen especular, su propio cuerpo y el alimento oculto. 

 

Todos los animales que eventualmente muestran comportamientos autodirigidos pasan por una fase de verificación de contingencias en la que los individuos parecen estar probando la relación entre sus movimientos corporales y los reflejados por la imagen especular mediante conductas como movimientos repetitivos con la cabeza o entrar y salir del marco del espejo. En un estudio con ovejas, se les proporcionó un espejo a tres razas diferentes a fin de probar si eran capaces de usarlo para encontrar comida escondida en un laberinto. Las 29 ovejas dieron muestras de las tempranas acciones sociales/exploratorias; algunas de ellas hicieron gala después de movimientos repetitivos con la cabeza y otras conductas indicativas de verificación de contingencias. Sin embargo, ninguna de las ovejas dio señales de emplear el espejo para hallar el alimento oculto (McBride et al. 2015). Se necesita de una mayor investigación para descubrir de qué forma entienden las ovejas los espejos. El hecho de que algunas de ellas mostraran verificación de contingencias resulta interesante y sugiere que su capacidad podría ir más allá de lo observado en este único estudio. 

 

5.5. RESUMEN DE LOS HALLAZGOS EN TORNO A LA COGNICIÓN DE LAS OVEJAS 

 

Las ovejas muestran una gran competencia en muchas de las áreas cognitivas, incluida la memoria y la capacidad de discriminación. Se destacan especialmente en la función ejecutiva y la percepción facial, con un nivel parejo al de algunos primates. Se trata de habilidades de alto nivel basadas en una serie de funciones neocorticales diferentes, la corteza prefrontal para la función ejecutiva y el lóbulo temporal para la percepción facial tanto dentro como fuera de su especie (Kendrick y Baldwin 1987). 

 

6. EMOCIONES

 

Las emociones son fenómenos complejos y multifacéticos que comparten límites difusos con otros aspectos de la psicología. Incluyen procesos subjetivos conductuales, neurofisiológicos, cognitivos y conscientes (Desire et al. 2002; Mendl y Paul 2004). Moldean la atención, la toma de decisiones y la memoria y, a su vez, están influenciadas por factores como la conciencia situacional y la sensibilidad hacia las experiencias ajenas. A menudo, las emociones y la cognición están íntimamente unidas. Por ejemplo, los recuerdos pueden generar emociones intensas y éstas por su parte modular la respuesta a varios estímulos (Mendl, Burman, Parker y Paul 2009; Ohl, Arndt y van der Staay 2008; Paul, Harding y Mendl 2005). La neurociencia afectiva (Panksepp 2004) ha desempeñado un papel clave en la confirmación de que otros animales experimentan emociones de manera similar a los humanos. Esto es particularmente cierto en el caso de los mamíferos, a pesar de la falta de información sobre su distribución taxonómica (Bekoff 2005). 

 

El estudio de las emociones en las ovejas, como en el resto de animales, ha tendido a centrarse en dos únicas dimensiones fácilmente mensurables: la valencia (positiva/negativa o agradable/desagradable) y la intensidad (débil/fuerte), de variabilidad independiente. Existe al mismo tiempo una creciente literatura en torno a emociones más complejas, como el sesgo cognitivo, en relación a las ovejas y otros mamíferos altamente sociales. Désiré et al. (2002) argumentan que el énfasis puesto en los aspectos unidimensionales más básicos de las emociones de los otros animales se debe más a nuestras propias presunciones sobre la naturaleza de las emociones no humanas y nuestras limitaciones para medirlas que a una falta de complejidad o sutileza por su parte. 

 

La literatura sobre las emociones de las ovejas y otros animales de granja es sustancial, y confirma no sólo que las experimentan en un amplio abanico de formas, sino también que algunas de sus respuestas son bastante complejas. Los estudios básicos en torno a la valencia emocional (positiva/negativa) indican que las ovejas expresan sus estados subjetivos internos a través de múltiples cambios conductuales y fisiológicos.  

 

La posición de las orejas parece ser un buen indicador del estado emocional en las ovejas, tal y como ocurre también con las vacas. Proctor y Carder (2014) hallaron que acariciar a las vacas con suavidad se asociaba con una postura relajada de las orejas, expresada en una posición retrasada o colgante. Reffman, Kaszàs, Wechsler y Gygax (2009) mostraron, en dos experimentos independientes, que la posición de las orejas en las ovejas está relacionada con situaciones de valencia emocional negativa y positiva inferida. En situaciones negativas (por ejemplo, cuando se administraban alimentos desagradables), el número de cambios en la postura de las orejas era mayor, así como también era más alta la proporción de posiciones adelantadas y asimétricas. En situaciones positivas (por ejemplo, cuando se les daba comida enriquecedora), la postura de las orejas se mantenía más estable, con una alta proporción de posturas pasivas (colgando libremente). Reefman et al. observaron que la atención aumentaba sólo frente a circunstancias emocionales negativas. Llegaron a la conclusión de que la posición de las orejas era una medida confiable de los estados emocionales de las ovejas, pero que aún quedan complejidades y matices por descifrar. 

 

En otro estudio, Reefman, Wechsler y Gygax (2009) observaron las reacciones de 15 ovejas frente a una situación negativa (separación del grupo), una situación intermedia (un área de alimentación) y una situación positiva (acicalado voluntario a manos de su humano favorito). Se registró de forma continua la posición de las orejas, la apertura relativa de los ojos, las respiración cardiovascular, la humedad de la superficie corporal y la temperatura durante un periodo mínimo de 4 minutos para cada situación. El acicalamiento reflejó una menor cantidad de cambios en la posición de las orejas y un índice mayor de posturas relajadas, mientras que la situación negativa daba como resultado orejas en posición más avanzada. La posición de las orejas se correlaciona a su vez con varios indicadores fisiológicos. Reffman et al. (2012) replicaron estos hallazgos en un estudio sobre la posición de las orejas y otras medidas de valencia emocional (estado de ánimo) en curso bajo diferentes condiciones de alojamiento prolongado, obteniendo resultados equivalentes. 

 

Boissy et al. (2011) también observaron una correlación entre la posición de las orejas de las ovejas y situaciones que provocan diferentes estados emocionales, tales como eventos inesperados, desconocimiento, descontrol y contraste negativo. Una postura horizontal se correspondía con un estado emocional "neutral"; frente a situaciones desconocidas y desagradables que eran incontrolables (interpretadas como miedo), las orejas tendían a caer hacia atrás; frente a situaciones negativas pero controlables (ira), las orejas tendían hacia arriba; y frente a situaciones de sorpresa, las orejas lucían asimétricas (una arriba y otra abajo). La posición de las orejas, junto con la frecuencia cardíaca y otros indicadores conductuales y fisiológicos, confirma que los corderos disfrutan con las caricias suaves (Coulon et al. 2015). 

 

Los estudios en torno a la posición de las orejas demuestran que existen correlatos conductuales y fisiológicos claros de los estados emocionales en las ovejas. También nos dicen que falta una gran complejidad por desentrañar, ya que es importante aclarar los diversos elementos emocionales sugeridos en estos hallazgos.

 

El miedo es probablemente la emoción más comúnmente investigada en los animales domésticos, incluidas las ovejas. Se trata de una reacción al peligro percibido. El miedo ha sido probado y medido de manera fiable en las ovejas durante décadas. Aunque muestran variaciones individuales basadas en la personalidad, como especie de presa, las ovejas por lo general expresan su miedo mediante comportamientos tales como alerta visual y auditiva muy concentrada, inmovilización (postura de "congelación"), huida/escape y defecación (Bouissou et al. 1996; Rohmeyer et al. 1992; Vierin et al. 2002). 

 

En un estudio sobre la forma en que el estrés crónico afecta a las respuestas de miedo a largo plazo, Destrez et al. (2013) expusieron a unos corderos de cinco meses a seis semanas de eventos adversos e impredecibles relacionados con la depredación y un trato negativo. Descubrieron que, en comparación con el grupo de control, estos corderos mostraban en general reacciones más temerosas frente a diferentes circunstancias: se acercaban a los humanos con menos frecuencia, tenían menos contacto con los objetos desconocidos y articulaban una mayor cantidad de vocalizaciones. Estos hallazgos sugieren que el impacto de unos eventos aversivos incontrolables es más complejo que el mero temor momentáneo hacia el suceso en cuestión. Parecen afectar de forma más continuada sobre el estado de ánimo y el miedo, lo que, como se describe a continuación, apunta a la evidencia de emociones complejas en las ovejas. 

 

En el marco de trabajo del modelado cognitivo conocido como teoría de la evaluación, las emociones se contemplan como el resultado de la forma en que un individuo evalúa una situación desencadenante, siguiendo una secuencia de comprobaciones, incluida la relevancia de la situación (su brusquedad, su familiaridad, su previsibilidad y su placer intrínseco), sus implicaciones para el individuo (incluida la coherencia con las expectativas del individuo), el potencial de control y los estándares internos y externos. Los estudios de las teorías de evaluación se han aplicado tanto a humanos como a otros animales. Una serie de tales estudios llevados a cabo con ovejas por parte de Vessier et al. (2009) confirmaron que las ovejas evalúan los eventos de su entorno de acuerdo con su brusquedad, su familiaridad, su previsibilidad y su consistencia con sus propias expectativas y su control sobre dichos eventos, las mismas dimensiones que dan forma a las respuestas emocionales humanas, según la teoría de la evaluación. Basándose en sus respuestas a diversas situaciones que desencadenarían una respuesta emocional en humanos, los autores concluyeron que las ovejas parecen ser capaces de experimentar una amplia gama de emociones, incluyendo el miedo, la ira, la rabia, la desesperación, el aburrimiento, el asco y la felicidad (Vessier et al. 2009). 

 

6.1. EMOCIONES COMPLEJAS 

 

Las emociones de las ovejas no se limitan a los sentimientos más básicos, sino también a algunos más complejos. Las experiencias emocionales complejas son aquellas respuestas emocionales que interactúan con otros terrenos de la mente, como la cognición y la socialidad. Hay evidencia de emociones complejas en ovejas en cuatro dominios: sesgo cognitivo (juicio), reacciones emocionales al aprendizaje, contagio emocional y amortiguación social. 

 

6.1.1. SESGO COGNITIVO 

 

El sesgo cognitivo, también conocido como sesgo de juicio negativo (y positivo), es una muestra clara de interacción compleja entre las emociones y la cognición. El sesgo de juicio negativo (a veces denominado pesimismo) hace referencia a una respuesta negativa dada frente a un estímulo ambiguo después de una experiencia emocional negativa; el sesgo positivo (optimismo) se refiere a los efectos de las experiencias emocionales positivas en la cognición. El sesgo cognitivo es un fenómeno demostrado en un gran número de animales, incluidas las vacas (Daros, Costa, von Keyserlingk, Hötzel y Weary 2014), los cerdos (Douglas, Bateson, Walsh, Bédué y Edwards 2012), los delfines mulares (Clegg, Rödel y Delfour 2017), los monos capuchinos (Pomerantz, Terkel, Suomi y Paukner 2012) y las abejas melíferas (Bateson, Desire, Gartside y Wright 2011). 

 

La evidencia del sesgo cognitivo en ovejas es sólida. Doyle et al. (2011) encontraron que la exposición a eventos adversos impredecibles tenía a largo plazo un efecto sobre la motivación de las ovejas a la hora de acercarse a un grupo asociado con una tarea de discriminación ubicada en una zona neutral. Destrez et al. (2013) hallaron que la exposición a situaciones de estrés crónico conducía a los corderos a sesgos pesimistas y déficits de aprendizaje. Las ovejas demuestran a su vez optimismo y pesimismo bajo circunstancias relevantes, proporcionando más evidencias de una interacción compleja entre sus emociones y su cognición. Las ovejas que han sido encerradas y luego liberadas muestran también un mayor sesgo de juicio positivo que las ovejas que nunca han sido encerradas (Doyle et al. 2010; Sanger et al. 2011). 

 

La capacidad de formar expectativas y reaccionar ante aquello que no se cumple es una facultad cognitiva compleja. Una expectativa es saber, gracias a las experiencias vividas, que un evento precede a otro o conduce a un resultado particular. Esta definición supone que hay una representación mental del resultado, lo que requiere un procesamiento cognitivo complejo, ya que implica una comparación entre las características reales y las esperadas. Grieveldinger et al. (2011) diseñaron un estudio para determinar si los corderos son capaces de formar expectativas y responder emocionalmente cuando esas expectativas no se cumplen. Los corderos respondieron emocionalmente (con un aumento de las respuestas cardíacas y locomotoras) cuando la recompensa por una tarea completada fue menor de lo esperado, en especial si antes habían recibido una recompensa mayor. Estos hallazgos demuestran que las ovejas no sólo pueden desarrollar expectativas y tener sentimientos en torno al cumplimiento de esas expectativas, sino también que pueden seguir un conjunto bastante complejo de eventos que conducen a un resultado. Los autores interpretaron las emociones de los corderos tras la decepción como un reflejo de frustración y desesperación. 

 

6.1.2. REACCIONES EMOCIONALES AL APRENDIZAJE 

 

Las reacciones emocionales al aprendizaje se refieren a los efectos emocionales producidos por la mejora en una tarea, siendo independientes de las reacciones suscitadas por la propia recompensa: excitación y emociones positivas generadas al darse uno cuenta de que está controlando una situación particular y acercándose a una meta dada. El individio se emociona al sentir que puede controlar el acceso a una recompensa. Se ha argumentado que este tipo de experiencia emocional compleja se basa en cierto nivel de autoconciencia, como la autorreferencia o la autoagencia (Hagen y Broom 2004). Hagen y Broom (2004) estudiaron las respuestas emocionales de unos terneros durante el tiempo en que estaban aprendiendo una tarea. Los terneros eran colocados en un corral pequeño con una puerta a través de la cual podían ver un cuenco de comida situado a 20 metros de distancia. Si el animal metía la nariz en un agujero en la pared y rompía un haz de luz, la puerta se abría. Los terneros daban muestras conductuales de excitación en forma de saltos y sacudidas cuando aprendían a abrir la puerta, así como una frecuencia cardíaca elevada durante el periodo de aprendizaje.  

 

Ni los terneros de control que pasaban el mismo tiempo en el corral ni aquellos que ya previamente conocían la forma de abrir la puerta y procedían de inmediato a su apertura dieron muestras de estas reacciones. Los autores especularon que el aumento de la excitación en el grupo experimental fue el resultado directo de la mejora en su desempeño: una reacción emocional a una sensación de autoeficacia. Estos hallazgos tienen implicaciones sugerentes en cuanto a la autoconciencia de las vacas. 

 

Broom y Barone (en desarrollo) obtuvieron resultados similares en un estudio sobre el aprendizaje llevado a cabo con ovejas. Los autores sugieren que las ovejas pueden haber sido conscientes de su propio éxito en la resolución de un problema. Llaman a este fenómeno el "efecto eureka" (Broom, comunicación personal). Aunque se precisa de una mayor investigación, es posible que, como las vacas, las ovejas reaccionen emocionalmente al éxito en el aprendizaje de una tarea.  

 

6.1.3. CONTAGIO EMOCIONAL 

 

Las emociones pueden influir sobre más de un individuo dentro de un grupo a través de un proceso conocido como contagio emocional. El contagio emocional ocurre cuando una experiencia individual coincide con la respuesta emocional de otro sujeto; muchos autores lo consideran un pilar fundamental de la empatía (De Waal 2003, 2008; Preston y De Waal 2002; Singer 2006). La empatía puede definirse como la experimentación de un estado emocional similar al de otro individuo como resultado de la correcta percepción de la situación ajena (Hatfield et al. 1993; Preston y De Waal 2002). La empatía tiene un componente cognitivo y otro emocional. De Waal (2008) sugiere que el contagio emocional forma la base de la preocupación simpática (que implica cierta toma de perspectiva) y que puede conducir a un altruismo basado en la empatía. El contagio emocional ha sido demostrado en muchos taxones socialmente complejos como los perros (Joly-Mascheroni, Senju y Shepherd 2008), los lobos (Romero, Ito, Saito y Hasegawa 2014), los grandes simios (Anderson, Myowa-Yamakoshi y Matsuzawa 2004; Palagi, Norscia y Demuru 2014), los cerdos (Reimert, Bolhuis, Kemp y Rodenburg 2013, 2014) y las vacas (Boissy et al. 1998). 

 

Un ejemplo de contagio emocional es el bostezo contagioso, donde el bostezo se desencadena motivado por el bostezo de otro individuo. El bostezo contagioso se ha demostrado en humanos y en muchos otros mamíferos, como perros, lobos, chimpancés (Campbell y De Waal 2011) y ratas (Moyaho et al. 2014), así como en una ave, los periquitos (Miller et al. 2012). Las ovejas también tienen bostezos contagiosos. En un estudio con doce ovejas adultas, se descubrió que, cuando son emparejadas visualmente, si una oveja bosteza, la otra lo hace al cabo de un minuto en más del 11% de las ocasiones; esto no ocurría si estaban ocultas la una de la otra. Incluso muestran rumia sincronizada bajo las mismas circunstancias (Yonezawa et al.2017). 

 

Otra forma en la que que las ovejas demuestran empatía es a través de las respuestas de las madres a sus crías. Hild et al. (2011) desubrieron que las ovejas prestaban más atención a sus corderos cuando estos daban muestras de dolor (por ejemplo, por el corte de sus colas). Curiosamente, el estrés de las crías no provoca el mismo incremento de atención. Estos resultados indican que las ovejas distinguen entre el dolor y la angustia psicológica o que no son capaces de detectar la angustia psicológica de la misma manera. 

 

6.1.4. AMORTIGUACIÓN SOCIAL 

 

La amortiguación social ocurre cuando la presencia de un congénere provoca que un individuo reaccione de manera menos negativa o intensa a situaciones estresantes e inductoras de terror (Kikusui 2006). Los congéneres actúan como amortiguadores sociales al disminuir el estrés emocional. La amortiguación social ilustra el importante rol emocional que desempeña el grupo social en muchos animales, incluidas las ovejas. Este fenómeno ha sido demostrado en humanos (Thorsteinsson et al.1998), macacos (Gilbert y Baker 2011), gallinas (Edgar et al. 2015) y vacas (Boissy y Le Neindre 1990; Grignard et al. 2000). 

 

No es sorprendente encontrar evidencias sustanciales de amortiguación social en ovejas. Da Costa et al. (2004) descubrieron que cuando las ovejas experimentan aislamiento social, la visión de imágenes con caras de ovejas conocidas (pero no así de cabras o formas geométricas) reducía significativamente los índices de estrés conductuales (vocalizaciones de protesta vigorosas), autónomos (frecuencia cardíaca) y endocrinos (cortisol y adrenalina). Vandenheede et al. (1994) y Bousseau et al. (1996) obtuvieron resultados muy similares: las ovejas eran capaces de distinguir entre fotografías con ovejas de su propia raza y fotografías con ovejas de una raza distinta, reflejando un menor miedo ante las primeras. 

 

6.2. RELACIÓN MADRE-HIJO 

 

Las ovejas y sus corderos forman fuertes lazos emocionales inmediatamente después del parto (Nowack et al. 2000). Las ovejas se mantienen cerca de sus jóvenes corderos y alientan una conducta de seguimiento en una etapa muy temprana (Cuaresma 1974), creándose así vínculos estables entre la madre y su descendencia dentro de la movilidad de sus rebaños (Hersher et al. 1963). Los corderos establecen a su vez una clara preferencia por sus madres frente a otras hembras adultas durante las primeras etapas de la crianza (Arnold y Dudzinski 1975; Nowak et al. 1989; Hernández et al. 2009). Las madres se comunican con sus corderos usando balidos de tono bajo similares a las vocalizaciones madre-hijo de muchas otras especies (Dwyer et al. 1998). Con sólo 12 horas de vida, los corderos pueden ya identificar a sus madres tanto con la vista como con el oído (Poindron, Nowak, Lévy, Porter y Schaal 1993). 

 

La intensidad del vínculo entre la oveja y su cría cambia a lo largo del período de lactancia, a medida que el cordero se va independizando gradualmente de la madre (Weary et al. 2008). El destete natural comienza alrededor de los seis meses, pero puede prolongarse hasta casi un año (Grubb 1974). Algunos estudios muestran que, si se les da la oportunidad, las madres y sus crías tienden a asociarse incluso después del destete (Hinch et al. 1990; Rowell 1991). Bajo las condiciones intensivas de la cría industrial, las ovejas y sus corderos son separados al cabo de apenas un mes o a menudo entre los 2 y los 4 meses (Napolitano 2008). Esta práctica causa angustia emocional tanto en el cordero como en la madre. Durante los primeros días después de la separación, los corderos intentan reunirse con sus madres y muestran una respuesta de estrés emocional mediante vocalizaciones y deambulaciones (Freitas-de-Melo et al. 2017; véase también Poindron et al. 2007, para una revisión). Estos comportamientos se expresan exclusivamente con la pérdida de la madre.  

 

Cuando las madres son separadas de sus corderos antes del destete, muestran comportamientos de gran ansiedad, como vocalizaciones agudas, aislamiento y aumento de la locomoción (Poindron et al. 1994). Napolitano et al. (2008) revisaron la evidencia y descubrieron que el destete artificial y la separación temprana de la madre tiene efectos psicológicos negativos en los corderos a lo largo de diferentes fases de su desarrollo. En las ovejas, el vínculo madre-hijo es, por lo tanto, muy intenso ya desde un principio y vulnerable a los efectos negativos cuando el proceso natural de destete se interrumpe o no se permite su desarrollo gradual. 

 

6.3. JUEGO 

 

El comportamiento lúdico de los otros animales puede ser un buen indicador de sus estados emocionales positivos (Held y Spinka 2011). El juego está relacionado con la curiosidad, el estado de ánimo, la exploración y la innovación; forma la base de complejas habilidades sociales y físicas (Bateson, Bateson y Martin 2013) tanto en humanos como en otros animales. El juego es también una expresión general de un estado anímico positivo. Lo practican tanto mamíferos como no-mamíferos (Bekoff y Byers 1998; Burghardt 2005, 2015). Muchos animales de granja, como los cerdos (Horback 2014) y las vacas (Reinhardt et al. 1978), exhiben una amplia gama de complejos comportamientos lúdicos sociales y con objetos. Las ovejas no son una excepción. 

 

Después de la primera semana de vida, los corderos forman grupos de juego (Morgan y Arnold 1974), donde las diferencias entre los sexos se vuelven evidentes. Los machos tienden a jugar de manera más agresiva, golpeándose las cabezas y montándose entre sí (Chapagain et al. 2014; Orgeuer et al. 1984); las hembras por su parte tienden a participar más en juegos locomotores, como retozar y corretear. En ambos casos se exhiben movimientos corporales exagerados y exuberantes como "sacudidas", "volteretas" y giros en redondo (Spinka et al. 2001). Todos estos comportamientos indican que las ovejas, como la mayoría de los otros animales, expresan emociones positivas en las interacciones con los demás y con su entorno. 

 

6.4. RESUMEN DE LOS HALLAZGOS EN TORNO A LAS EMOCIONES DE LAS OVEJAS 

 

Las ovejas tienen emociones que abarcan todo el espectro y que se combinan con la cognición en formas muy complejas. Dan evidencias de sesgo cognitivo, reacciones emocionales al aprendizaje, contagio emocional (lo que puede representar una forma simple de empatía) y amortiguación social. En el ámbito social, el fuerte lazo entre las madres y sus crías puede prolongarse varios meses.

 

7. PERSONALIDAD 

 

La personalidad es ese conjunto de rasgos que hacen diferentes a los individuos y son consistentes en el tiempo: "aquellas características de los individuos que describen y explican patrones de afecto, cognición y comportamiento temporalmente estables" (Gosling 2008, pág. 986). La individualidad de los rasgos de personalidad tiene implicaciones importantes sobre cómo consideramos y tratamos a los demás animales. Las diferencias individuales en la personalidad contradicen la visión de que otros animales son unidades intercambiables y unidimensionales de un grupo, población o especie (como a menudo se piensa de las ovejas y otros animales de pastoreo como las vacas). La personalidad interactúa además con la cognición y las emociones, configurando la conducta y el desempeño frente a un amplio número de actividades (Carere y Locurto 2011). 

 

Los rasgos de personalidad son ubicuos en el reino animal, tanto en mamíferos como en no-mamíferos (Vonk, Weiss y Kuczaj 2017). La estructura de la personalidad en los animales nohumanos se establece sobre la base del modelo de cinco factores multidimensional de la personalidad humana (Gosling 2008; Gosling y John 1999). Este modelo incluye las dimensiones de apertura, responsabilidad, extraversión, amabilidad y neuroticismo (por ejemplo, McCrae y Costa 2008). Aunque algunos autores hablan de "síndromes de comportamiento" o de "temperamento" en relación con los demás animales (Reale, Reader, Sol, McDougall y Dingemanse 2007), lo observado y documentado arroja pocas diferencias entre estos fenómenos y la personalidad (Gosling 2008).  

 

También las ovejas muestran evidencias de personalidad individual. Una de las dimensiones identificadas es la timidez/osadía. Las pruebas de timidez-osadía —basadas en la toma de riesgos, las reacciones frente a lo novedoso y los niveles de exploración, correlacionadas a menudo con los patrones de forrajeo, la distribución espacial y la respuesta ante otros grupos— evidencian la presencia de esta dimensión de la personalidad en las ovejas (Murphy et al. 1994; Sibbald et al. 2009). El continuo timidez-osadía se reconoce hoy como una dimensión fundamental de la variabilidad conductual de humanos y nohumanos (Wilson et al. 1994). 

 

Michelena, Sibbald, Erhard y McLeod (2008) investigaron el papel de la personalidad individual en condiciones de alta competencia alimenticia. Primero identificaron a los individuos como osados o tímidos en función de su voluntad para abandonar el grupo en una prueba de exploración en interiores. Los individuos con una personalidad osada tenían más probabilidades de dividirse en subgrupos durante los experimentos de pastoreo en campo abierto, lo que sugiere que la personalidad individual puede influir en la organización espacial. Michelena et al. (2009) informaron de que las diferencias individuales respecto de la osadía y la proporción de individuos osados y tímidos podía afectar a las decisiones de forrajeo de todo el grupo, adoptando los primeros el papel de líderes. 

 

Otra dimensión de la personalidad es el gregarismo. Las ovejas son una especie altamente social, pero los individuos difieren en sociabilidad, que se correlaciona con la sincronización conductual. El gregarismo puede medirse como el tiempo que un individuo pasa cerca de los demás. La sincronización conductual, una propiedad fundamental de la cohesión social, es la ocurrencia simultánea del mismo comportamiento en dos o más individuos. Hauschildt y Gerken (2015) descubrieron que la proporción de individuos gregarios en un grupo predice la sincronización conductual, lo que demuestra que la mezcla de rasgos de personalidad individual en un grupo puede influir en la cohesión social. 

 

Otros rasgos de personalidad en las ovejas incluyen la reactividad, el nivel de actividad y la calma/ansiedad. Sin embargo, existen evidencias de que estas etiquetas (y sus definiciones operativas) podrían ser variaciones de un mismo rasgo (Bickell et al. 2009; Murphy et al. 1998) y muchos autores las emplean de manera indistinta. (Por ejemplo, Beausoleil et al. [2012] evaluaron ovejas caracterizadas como más y menos activas bajo distintas situaciones, pero interpretaron los resultados en términos de calma, reactividad y ansiedad como si fueran una sola dimensión.) 

 

Muchas de estas pruebas se llevaron a cabo en lugares que se mantienen irrestrictos pero aislados del grupo social, en entornos desconocidos (como un campo abierto) y en presencia de seres humanos desconocidos. Los investigadores miden luego el nivel de actividad, la velocidad de escape, la evasión y las vocalizaciones. La otra opción es probar en una situación restringida en una jaula o redil pequeño (como un cajón de manejo) y medir los niveles de agitación, lucha y vocalización. La correlación entre estos dos tipos de evaluaciones —con y sin restricciones— es moderada y mixta (Dodd et al. 2012). La desventaja de interpretar el comportamiento en pruebas irrestrictas como un ambiente novedoso es que los altos niveles de locomoción son ambiguos —interpretables como ansiedad. Estas dos interpretaciones podrían representar diferentes dimensiones de la personalidad: osadía o ansiedad. 

 

Los rasgos de personalidad en las ovejas también tienen su impacto en el comportamiento materno y la supervivencia del cordero. Utilizando el análisis de componentes principales, Dwyer y Lawrence (2000) encontraron que el tipo materno de las ovejas podía caracterizarse consistentemente bajo dos ejes: afecto/cuidado materno frente a rechazo materno. La protección materna no se halla en el extremo opuesto de una escala lineal al rechazo materno, pudiendo las ovejas lucir altos niveles de rechazo sin mostrar por ello una reducción de otros comportamientos de atención positivos como el acicalamiento. Aunque la frecuencia de rechazo materno disminuye con la experiencia, estas dos dimensiones permanecen separadas en el tiempo. Los autores sugieren que ambas pueden estar relacionadas con el rasgo de emocionalidad. Poindran et al. (2007) identificaron dos dimensiones del tipo materno en las ovejas que influyen mucho en el apego materno: la capacidad de respuesta materna y la selectividad materna. Estos hallazgos plantean la pregunta de si el estilo materno es en sí mismo un rasgo de personalidad único o una combinación de varios otros rasgos. 

 

7.1. RESUMEN DE LOS HALLAZGOS EN TORNO A LAS PERSONALIDAD DE LAS OVEJAS 

 

Existen abundantes evidencias de rasgos de personalidad en ovejas, en particular, timidez/osadía y gregarismo. Se necesita una mayor investigación respecto de otras dimensiones y complejidades potenciales de la personalidad de las ovejas, en particular, los conceptos de personalidad más generales como la reactividad/ansiedad. 

 

8. COMPLEJIDAD SOCIAL 

 

La definición convencional de la complejidad social se refiere a la cantidad de individuos y al número y los tipos de roles y relaciones diferenciadas entre ellos (Bergman y Beehner 2015). Las relaciones diferenciadas son aquellas que requieren reconocer y responder a las diferencias individuales (por ejemplo, los roles de dominación, los parentescos, y otras diferencias multidimensionales más complejas). Seyfarth y Cheney (2015) definieron la cognición social como el conocimiento sobre las características de los congéneres. Podría así decirse que la definición general de la complejidad social incluye el número de relaciones diferenciadas, el grado de conocimiento sobre los congéneres, y la información extraída de las interacciones y relaciones sociales propias y ajenas. Existe una gran evidencia de una correlación positiva entre varias capacidades cognitivas de alto nivel y el grado de complejidad social en especies tan diversas como los cerdos domésticos (véase Marino y Colvin 2015, para una revisión), los perros (véase Bensky et al. 2013, para una revisión), los primates (por ejemplo, Dunbar 1998), los delfines y las ballenas (Fox, Muthukrishna y Schultz 2017; Whitehead y Rendell 2015) y las aves (Burish et al. 2004). 

 

Las ovejas tienden a formar grupos basados en sus vínculos filiales. Boissy y Dumont (2002) descubrieron que las ovejas colocadas cerca de compañeras conocidas pastaban más tiempo, vocalizaban menos y estaban menos vigilantes que las ovejas rodeadas de congéneres desconocidos. La organización social en las ovejas también puede ser bastante variable, con más diferencias entre poblaciones que entre géneros (Shackleton y Shank 1984). Las ovejas tienen dimorfismo sexual; las jerarquías de dominación se presentan por lo común entre los machos, siendo débiles o inexistentes entre las hembras (Shackleton y Shank 1984). Las luchas están estrechamente relacionadas con la estructura de los cuernos y la cabeza, empleándose los primeros tanto para pelear como para indicar el rango social (Shackleton y Shank 1984). 

 

Al igual que el resto de animales de granja, las ovejas, si gozan de condiciones alejadas de las de la cría industrial, pueden mostrar más plasticidad conductual de lo que se creía en el pasado (Estévez, Andersen y Nævdal 2007). Como ya se ha comentado, hay evidencias de que los rasgos de personalidad individual de las ovejas influyen en el movimiento y la distribución del grupo (Hauschildt y Gerken 2015), siendo la personalidad un factor de gran importancia en el comportamiento social (Doyle et al. 2016). 

 

Michelena, Sibbald, Erhard y McLeod (2008) mostraron que la osadía y la timidez de las ovejas individuales influye en la tendencia de los grupos a dividirse en subgrupos. Los lazos sociales son tan importantes para las ovejas que prefieren quedarse con su grupo social antes que buscar comida en un lugar alejado (Dumont y Boissy 2000). Los lazos especiales también predicen el orden del movimiento grupal. En un estudio con diecinueve corderos de un año de edad sin vínculos de parentesco, aquellos con lazos preferenciales eran significativamente más propensos a seguirse entre sí durante los desplazamientos del grupo (Ramseyer, Boissy, Thierry y Dumont 2009). El estudio midió también la cohesión social —el número de veces que se observa a un individuo cerca de otro. Los corderos con baja cohesión social, es decir, con un bajo número de parejas con las que comparten interacciones afines frecuentes, son con gran frecuencia los primeros en alejarse del grupo social en busca de comida, mostrando un menor apego hacia el mismo. Además, aquellos individuos con un índice de cohesión más alto están más a menudo delante del grupo cuando éste empieza a desplazarse (Ramseyer, Boissy, Thierry y Dumont 2009). Estos resultados muestran que la morfología y los movimientos de un grupo social están configurados por las personalidades de sus componentes.  

 

La cohesión social también está modulada por la sincronía de actividad y la afinidad social. Michelena, Gautrais, Gérard, Bon y Deneubourg (2008) probaron los efectos de la actividad, el tamaño del grupo y la composición sexual en la cohesión de grupos de ovejas merinas de sexo mixto y de un solo sexo. En todos los tipos y tamaños de grupos, las ovejas se agregaron más de lo que cabría esperar en una distribución espacial aleatoria. La cohesión social fue moldeada por el nivel de actividad del grupo. Los individuos estaban más próximos durante los descansos y más separados cuando sólo una parte del grupo se mostraba activa. Los componentes de los grupos que estaban activos al completo mantuvieron distancias estrechas, separándose un poco durante los descansos.

 

Dado que los lazos sociales son tan importantes en la vida de las ovejas, no es sorprendente que haya pruebas contundentes de que ser forzadas a vivir en aislamiento causa en ellas conductas de ansiedad. Por ejemplo, Lauber, Nash, Gatt y Hemsworth (2012) observaron a lo largo de tres semanas a 96 ovejas merinas castradas alojadas individualmente empleando un muestreo de 15 minutos en períodos de 10 horas durante dos días consecutivos. El setenta y uno por ciento de las ovejas mostraron uno o más comportamientos anormales durante más del 10% del día, como deambular o masticar y empujar la jaula. La prevalencia e incidencia de estos comportamientos fue alta, especialmente en comparación con las ovejas que pastaban al aire libre y en compañía de otras ovejas. 

 

8.1. RESUMEN DE LOS HALLAZGOS EN TORNO A LA SOCIALIDAD EN LAS OVEJAS 

 

Los grupos de ovejas no son homogéneos, sino que están formados por relaciones jerárquicas, dinámicas y complejas determinadas por las personalidades individuales y muchos otros factores. 

 

9. CONCLUSIONES 

 

La literatura científica nos descubre hallazgos sobre el aprendizaje, la cognición, las emociones, la personalidad y la complejidad social de las ovejas que demuestran que estos animales, contrariamente a la poca inteligencia y nula individualidad o autonomía que les otorgan las opiniones y representaciones populares, poseen facultades complejas tales como: 

 

1. unas funciones ejecutivas del lóbulo prefrontal parejas a las de los primates; 

2. una capacidad considerable para distinguir e identificar rostros de otras ovejas y de seres humanos; 

3. una amplia gama de emociones tanto básicas como complejas, incluyendo sesgos cognitivos y contagio emocional; 

4. unas personalidades diferenciadas; 

5. unos fuertes vínculos y relaciones entre las madres y sus hijos, que dan forma a los grupos sociales más allá de la disponibilidad y distribución de los alimentos. 

 

Nuestra revisión en torno a las ovejas contradice la percepción histórica alimentada y sostenida por los medios de comunicación contemporáneos, la cultura popular y la ganadería. Como se ha discutido más arriba, religiones como la cristiana han hecho que las ovejas sean vistas por la conciencia contemporánea como seres obedientes, pasivos y homogéneos; esta perspectiva tiene consecuencias negativas para las ovejas. Hacer que el lenguaje represente a los animales de granja no como sujetos sino como objetos para prácticas de ganadería, investigación y curtido, sirve para que los humanos se distancien psicológicamente de ellos. Esperamos que este análisis exhaustivo de la literatura científica sirva como base para reconsiderar el uso de las ovejas como productos básicos de la industria ganadera y la investigación invasiva, y para promover un mayor conocimiento de ellas en investigaciones no invasivas en entornos más naturales y no coercitivos, como los santuarios.

 

AGRADECIMIENTOS 

 

Nos gustaría dar las gracias a Kristin Allen por su contribución excepcional en la identificación y compilación de algunos de los resultados de este trabajo de investigación.  

 

Lori Marino & Debra Merskin, 2019.  

 

REFERENCIAS 

        Anderson, J. R., & Gallup, G. G., Jr. (2011). Which primates recognize themselves in mirrors? PLoS Biology, 9(3), e1001024.

        Anderson, M. C., Myowa-Yamakoshi, M., & Matsuzawa, T. (2004). Contagious yawning in chimpanzees. Proceedings of the Royal Society Biological Sciences, 27(Supl. 6), S468–S470.

        Arnold, G. W., & Dudzinski, M. L. (1978). Maternal behavior. In G. W. Arnold & M. L. Dudinski (Eds.), Ethology of free-ranging animals (págs. 137-165). Amsterdam: Elsevier.

        Bateson, M., Desire, S., Gartside, S. E., & Wright, G. A. (2011). Agitated honeybees exhibit pessimistic cognitive biases. Current Biology, 21(12), 1070-1073.

        Bateson, P. P. G., Bateson, P., & Martin, P. (2013). Play, playfulness, creativity and innovation. Cambridge, UK: Cambridge University Press.

        Beausoleil, N. J., Blache, D., Stafford, K. J., Mellor, D. J., & Noble, A. D. (2012). Selection for temperament in sheep: Domain-general and context-specific traits. Applied Animal Behaviour Science, 139(1-2), 74-85. 

        Bekoff, M. (2005). The question of animal emotions: An ethological perspective. In F. D. McMillan (Ed)., Mental health and well-being in animals (págs. 15-28). Ames, IA: Blackwell.

        Bekoff, M., & Byers, J. A. (Eds.). (1998). Animal play: Evolutionary, comparative and ecological perspectives. Cambridge, UK: Cambridge University Press.

        Bensky, M.K., Gosling, S. D., & Sinn, D. L. (2013). The world from a dog’s point of view: A review and synthesis of dog cognition research. Advances in the Study of Behavior, 45, 209-406.

        Bergman, T. J., & Beehner, J.C. (2015). Measuring social complexity. Animal Behaviour, 103, 203–209.

        Bickell, S. L., Nowak, R., Poindron, P., Sebe, F., Chadwick, A., Ferguson, D., & Blache, D. (2009). Temperament does not affect the overall establishment of mutual preference between the mother and her young in sheep measured in a choice test. Developmental Psychobiology, 51(5), 429-438.

        Boissy, A., & Dumont, B. (2002). Interactions between social and feeding motivations on the grazing behaviour of herbivores: Sheep more easily split into subgroups with familiar peers. Applied Animal Behaviour Science, 79(3), 233-245.

        Boissy, A., & Le Neindre, P. (1990). Social influences on the reactivity of heifers: Implications for learning abilities in operant conditioning. Applied Animal Behaviour Science, 25(1-2), 149-165.

        Boissy, A., Aubert, A., Désiré, L., Greiveldinger, L., Delval, E., & Veissier, I. (2011). Cognitive sciences to relate ear postures to emotions in sheep. Animal Welfare, 20(1), 47.

        Boissy, A., Terlouw, C., & Le Neindre, P. (1998). Presence of cues from stressed conspecifics increases reactivity to aversive events in cattle: Evidence for the existence of alarm substances in urine. Physiology and Behavior, 63, 489–495.

        Bouissou, M. F., Porter, R. H., Boyle, L., & Ferreira, G. (1996). Influence of a conspecific image of own vs. different breed on fear reactions of ewes. Behavioural Processes, 38(1), 37-44.

        Bremner, K. J., Braggins, J. B., & Kilgour, R. (1980). Training sheep as “leaders” in abattoirsand farm sheep yards. Proceedings of the New Zealand Society of Animal Production, 40,111-116.

        Broad, K. D., Mimmack, M. L, & Kendrick, K. M. (2000). Is right hemisphere specialization for face discrimination specific to humans? European Journal of Neuroscience, 12(2), 7310-741.

        Broom, D. (2010). Cognitive ability and awareness in domestic animals and decisions about obligations to animals. Applied Animal Behavior Science, 126(1/2), 1-11.

        Broom, D., Sena, H., & Moynihan, K. L. (2009). Pigs learn what a mirror image represents and use it to obtain information. Animal Behaviour, 78, 1037-1041.

        Burghardt, G. (2015). Play in fishes, frogs and reptiles. Current Biology, 25(1), R9-R10.Burghardt, G. M. (2005). The genesis of animal play: Testing the limits. Cambridge, MA: MIT Press.

        Burish, M. J., Kueh, H. Y., & Wang, S. H. (2004). Brain architecture and social complexity in modern and ancient birds. Brain, Behaviour, and Evolution, 63(2), 107-124.

        Campbell, M. W., & de Waal, F. B. (2011). Ingroup-outgroup bias in contagious yawning by chimpanzees supports link to empathy. PLoS One, 6e, 18283.

        Carere, C., & Locurto, C. (2011). Interaction between animal personality and animal cognition. Current Zoology, 57, 491–498. 

        Chapagain, D., Uvnäs-Moberg, K., & Lidfors, L. M. (2014). Investigating the motivation to play in lambs. Applied Animal Behaviour Science, 160, 64-74.

        Chudasama, Y. (2011). Animal models of prefrontal-executive function. Behavioral Neuroscience, 125(3), 327.

        Clegg, I. L., Rödel, H. G., & Delfour, F. (2017). Bottlenose dolphins engaging in more social affiliative behaviour judge ambiguous cues more optimistically. Behavioural Brain Research, 322, 115-122.

        Cobb, K. (2005). The Blackwell guide to theology and popular culture. Malden, MA: Blackwell.

        Coulon, M., Nowak, R., Peyrat, J., Chandèze, H., Boissy, A., & Boivin, X. (2015). Do lambs perceive regular human stroking as pleasant? Behavior and heart rate variability analyses. PLoS ONE, 10(2), e0118617.

        da Costa, A. P., Leigh A. E., Man, M.-S., & Kendrick, K. M. (2004). Face pictures reduce behavioural, autonomic, endocrine and neural indices of stress and fear in sheep. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 271(1552), 2077–2084.

        Daros, R. R., Costa, J. H., von Keyserlingk, M. A., Hötzel, M. J., & Weary, D. M. (2014). Separation from the dam causes negative judgement bias in dairy calves. PLoS One, 9(5), e98429.

        Davis, H., Norris, C., & Taylor, A. (1998). Whether ewe know me or not: The discrimination of individual humans by sheep. Behavioural Processes, 43(1), 27-32.

        De Waal, F. B. M. (2003). On the possibility of animal empathy. In A. S. R. Manstead, N. Frijda, & A. Fisch (Eds.), Feelings and emotions: The Amsterdam symposium (págs. 377-399). Cambridge, UK: Cambridge University Press.

        De Waal, F. B. M. (2008). Putting the altruism back into altruism: The evolution of empathy. Annual Review of Psychology, 59, 279–300.

        Désiré, L., Boissy, A., & Veissier, I. (2002). Emotions in farm animals: A new approach to animal welfare in applied ethology. Behavioural Processes, 60(2), 165-180.

        Destrez, A., Deiss, V., Leterrier, C., Boivin, X., & Boissy, A. (2013). Long-term exposure to unpredictable and uncontrollable aversive events alters fearfulness in sheep. Animal, 7(3), 476-484.

        Diamond, A. (2013). Executive functions. Annual Review of Psychology, 64, 135-168.

        Dodd, C. L., Pitchford, W. S., Edwards, J. E. H., & Hazel, S. J. (2012). Measures of behavioural reactivity and their relationships with production traits in sheep: A review. Applied Animal Behaviour Science, 140(1/2),1-15.

        Douglas, C., Bateson, M., Walsh, C., Bédué, A., & Edwards, S. A. (2012). Environmental enrichment induces optimistic cognitive biases in pigs. Applied Animal Behaviour Science, 139(1/2), 65-73.

        Doyle, R. E., Broster, J. C., Barnes, K., & Browne, W. J. (2016). Temperament, age, and weather predict social interaction in the sheep flock. Behavioural Processes, 131, 53-58.

        Doyle, R. E., Fisher, A. D., Hinch, G. N., Boissy, A., & Lee, C. (2010). Release from restraint generates a positive judgement bias in sheep. Applied Animal Behaviour Science, 122(1), 28-34.

        Doyle, R. E., Lee, C., Deiss, V., Fisher, A. D., Hinch, G. N., & Boissy, A. (2011). Measuring judgement bias and emotional reactivity in sheep following long-term exposure to unpredictable and aversive events. Physiology & Behavior, 102(5), 503-510.

        Dumont, B., & Boissy, A. (2000). Grazing behaviour of sheep in a situation of conflict between feeding and social motivations. Behavioural Processes, 49(3), 131-138.

        Dunbar, R. (1998). The social brain hypothesis. Brain, 9(10), 178-190.

        Dwyer, C. (2009). The behaviour of sheep and goats. In P. Jensen (Ed.), The ethology of domestic animals: An introductory text (págs. 161-176). 2ª ed. Wallingford, Oxfordshire, UK: CAB International.

        Dwyer, C. M., & Lawrence, A. B. (2000). Maternal behaviour in domestic sheep (Ovis aries): Constancy and change with maternal experience. Behaviour, 137(10), 1391-1413.

        Dwyer, C. M., McLean, K. A., Deans, L. A., Chirnside, J., Calvert, S. K., & Lawrence, A. B. (1998). Vocalisations between mother and young in sheep: Effects of breed and maternal experience. Applied Animal Behaviour Science, 58(1-2), 105-119.

        Edgar, J., Held, S., Paul, E., Pettersson, I., Price, R. I. A., & Nicol, C. (2015). Social buffering in a bird. Animal Behaviour, 105, 11-19.

        Elliker, K. R. (2005). Social cognition and its implications for the welfare of sheep. Ph.D. Thesis. Cambridge, UK: University of Cambridge.

        Estevez, I., Andersen, I. L., & Nævdal, E. (2007). Group size, density and social dynamics in farm animals. Applied Animal Behaviour Science, 103(3-4), 185-204.

        Ferreira, G., Keller, M., Saint-Dizier, H., Perrin, G., & Lévy, F. (2004). Transfer between views of conspecific faces at different ages or in different orientations by sheep. Behavioural Processes, 67(3), 491-499.

        Food and Agriculture Organization of the United Nations. (2016).World statistical compendium forraw hides and skins, leatherand leather footwear 1999-2015.

        Fox, K. C. R, Muthukrishna, M., & Shultz, S. (2017). The social and cultural roots of whale and dolphin brains. Nature, 1(11), 1699.

        Freitas-de-Melo, A., Ungerfeld, R., Hötzel, M. J., Orihuela, A., & Pérez-Clariget, R. (2017). Low pasture allowance until late gestation in ewes: Behavioural and physiological changes in ewes and lambs from lambing to weaning. Animal, 11(2), 285-294.

        Gieling, E. T., Mijdam, E., van der Staay, F. J., & Nordquist, R. E. (2014). Lack of mirror use by pigs to locate food. Applied Animal Behavior Science, 154, 22-29.

        Gilbert, M. H., & Baker, K. C. (2011). Social buffering in adult male rhesus macaques (Macaca mulatta): Effects of stressful events in single vs. pair housing. Journal of Medical Primatology, 40(2), 71-78.

        Ginane, C., & Dumont, B. (2010). Do grazing sheep use species-based categorization to select their diet? Behavioural Processes, 84(2), 622-624.

        Ginane, C., & Dumont, B. (2011). Do sheep (Ovis aries) categorize plant species according to botanical family? Animal Cognition, 14(3), 369-376.

        Goatly, A. (2006). Human, animals, and metaphors. Society & Animals, 14(1), 15-37.

        Gosling, S. (2008). Personality in nonhuman animals. Social and Personality Psychology Compass, 2, 985-1001.

        Gosling, S., & John, O. P. (1999). Personality dimensions in nonhuman animals. Current Directions in Psychological Science, 8, 69-75.

        Greiveldinger, L., Veissier, I., & Boissy, A. (2011). The ability of lambs to form expectations and the emotional consequences of a discrepancy from their expectations. Psychoneuroendocrinology, 36(6), 806-815.

        Grignard, L., Boissy, A., Boivin, X., Garel, J. P., & Le Neindre, P. (2000). The social environment influences the behavioral responses of beef cattle to handling. Applied Animal Behaviour Science, 68, 1–11.

        Grubb, P. (1974). Social organization of Soay sheep and the behaviour of ewes and lambs. In P. A. Jewell, C. Milner, & J. Morton Boyd (Eds.), Island survivors: The ecology of the Soay sheep of St Kilda (págs. 131-159). London: Athlone Press.

        Hagen, K., & Broom, D. M. (2004). Emotional reactions to learning in cattle. Applied Animal Behaviour Science, 85, 203–213.        

        Hatfield, E., Cacioppo, J., & Rapson, R. L. (1993). Emotional contagion. Current Directions in Psychological Science, 2, 96–99.

        Hauschildt, V., & Gerken, M. (2015). Individual gregariousness predicts behavioural synchronization in a foraging herbivore, the sheep (Ovis aries). Behavioural Processes, 113, 110-112.

        Held, S. D., & Špinka, M. (2011). Animal play and animal welfare. Animal Behaviour, 81(5), 891-899.

        Heleski, C. R., Mertig, A. G., & Zanella, A. J. (2006). Stakeholder attitudes toward farm animal welfare. Anthrozoös, 19(4), 290-307.

        Hernandez, C. E., Harding, J. E., Oliver, M. H., Bloomfield, F. H., Held, S. D., & Matthews, L. R. (2009). Effects of litter size, sex and periconceptional ewe nutrition on side preference and cognitive flexibility in the offspring. Behavioural Brain Research, 204(1), 82-87.

        Hersher, L., Richmond, J. B., & Moore, A. U. (1963). Maternal behavior in sheep and goats. In H. L. Rheingold (Ed.), Maternal behavior in mammals (págs. 203-232). New York: Wiley.

        Hild, S., Clark, C. C., Dwyer, C. M., Murrell, J. C., Mendl, M., & Zanella, A. J. (2011). Ewes are more attentive to their offspring experiencing pain but not stress. Applied Animal Behaviour Science, 132(3-4), 114-120.

        Hills, A. M. (1995). Empathy and belief in the mental experience of animals. Anthrozoös, 8(3), 132-142.

        Hinch, G. N., Lynch, J. J., Elwin, R. L., & Green, G. C. (1990). Long-term associations between Merino ewes and their offspring. Applied Animal Behaviour Science, 27(1), 93-103.

        Horback, K. (2014). Nosing around: Play in pigs. Animal Behavior and Cognition, 1(2), 186-196.

        Howell, T. J., Toukhsati, S., Conduit, R., & Bennett, P. (2013). Do dogs use a mirror to find hidden food? Journal of Veterinary Behavior, 8(6), 425-430.

        Hunter, D. S., Hazel, S. J., Kind, K. L., Liu, H., Marini, D., Owens, J. A., Pitcher, J.B., & Gatford, K. L. (2015). Do I turn left or right? Effects of sex, age, experience and exit route on maze test performance in sheep. Physiology and Behavior, 139, 244-253.

        Itakura, S. (1987). Mirror-guided behavior in Japanese macaques (Macaca fuscata fuscata). Primates, 28, 149-161.

        Joly-Mascheroni, R. M., Senju, A., & Shepherd, A. (2008). Dogs catch human yawns. Biology Letters, 4, 446–448.

        Jones, J. (1821). The natural history of domestic animals: Containing an account of their habits and instincts, and of the services they render to man. New York: Charles Scribner’s Sons.

        Kendrick, K. M., & Baldwin, B. A. (1987). Cells in temporal cortex of conscious sheep can respond preferentially to the sight of faces. Science, 236(4800), 448-450.

        Kendrick, K. M., Atkins, K., Hinton, M. R., Broad, K. D., Fabre-Nys, C., & Keverne, E. B. (1995). Facia and vocal discrimination in sheep. Animal Behavior, 49, 1665-1676.

        Kendrick, K. M., da Costa, A. P., Leigh, A. E., Hinton, M. R., & Peirce, J. W. (2001). Sheep don’t forget a face. Nature, 414(6860), 165-166.

        Kendrick, K. M., Da Costa, A. P., Broad, K. D., Ohkura, S., Guevara, R., Levy, F., & Kaverne, E. B. (1997). Neural control of maternal behaviour and olfactory recognition of offspring. Brain Research Bulletin, 44, 383–395.

        Kikusui, T., Winslow, J. T., & Mori, Y. (2006). Social buffering: Relief from stress and anxiety. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 361(1476), 2215-2228.

        Knight, S., & Barnett, L. (2008). Justifying attitudes toward animal use: A qualitative study of people's views and beliefs. Anthrozoös, 21(1), 31-42.

        Knolle, F., Goncalves, R. P., & Morton, A. J. (2017). Sheep recognize familiar and unfamiliar human faces from two-dimensional images. Royal Society Open Science, 4, 171228.

        Lakoff, G., & Turner, M. (1989). More than cool reason: A field guide to poetic metaphor. Chicago, IL: University of Chicago Press.

        Lauber, M., Nash, J. A., Gatt, A., & Hemsworth, P.H. (2012). Prevalence and incidence of abnormal behaviours in individually housed sheep. Animals, 2(1), 27-37.        

        Launchbaugh, K. L., & Provenza, F. D. (1994). The effect of flavor concentration and toxin dose on the formation and generalization of flavor aversions in lambs. Journal of Animal Science, 72, 10–13.

        Lee, C., Colegate, S., & Fisher, A. D. (2006). Development of a maze test and its application to assess spatial learning and memory in Merino sheep. Applied Animal Behaviour Science, 96(1-2), 43-51.

        Lent, P.C. (1974). Mother-infant relationships in ungulates. In V. Geist & F. Walther (Eds.), The behaviour of ungulates and its relationship to management (págs. 14-55). IUCN Publications, 24(1). Morges, Switzerland.

        Leopold, D. A., & Rhodes, G. (2010). A comparative view of face perception. Journal of Comparative Psychology, 124(3), 233.

        Lovejoy, A. O. (1936). The great chain of being: A study of the history of an idea. Cambridge, MA: Harvard University Press.

        Marino, L., & Colvin, T. (2015). Thinking pigs: A comparative review of cognition, emotion, and personality in Sus domesticus. International Journal of Comparative Psychology, 28, 1-22.

        McBride, S. D., Perentos, N., & Morton, A. J. (2015). Understanding the concept of a reflective surface: Can sheep improve navigational ability through the use of a mirror? Animal Cognition,18, 361–371.

        McCrae, R.R., & Costa, P. T. (2008). The five-factor theory of personality. In O. P. John, R. W. Robins, & L. A. Pervin (Eds.), Handbook of personality (págs. 159-181). New York: Guildford Press.

        Mendl, M., & Paul, E. S. (2004). Consciousness, emotion and animal welfare: Insights from cognitive science. Animal Welfare, 13(1), 17-25.

        Mendl, M., Burman, O. H., Parker, R. M., & Paul, E. S. (2009). Cognitive bias as an indicator of animal emotion and welfare: Emerging evidence and underlying mechanisms. Applied Animal Behaviour Science, 118(3-4), 161-181.

        Michelena, P., Gautrais, J., Gérard, J. F., Bon, R., & Deneubourg, J. L. (2008). Social cohesion in groups of sheep: Effect of activity level, sex composition and group size. Applied Animal Behaviour Science, 112(1-2), 81-93.

        Michelena, P., Jeanson, R., Deneubourg, J. L., & Sibbald, A. M. (2009). Personality and collective decision-making in foraging herbivores. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, rspb20091926.

        Michelena, P., Sibbald, A. M., Erhard, H. W., & McLeod, J. E. (2008). Effects of group size and personality on social foraging: The distribution of sheep across patches. Behavioral Ecology, 20(1), 145-152.

        Miller, M. L., Gallup, A. C., Vogel, A. R., Vicario, S. M., & Clark, A. B. (2012). Evidence for contagious behaviors in budgerigars (Melliosittacus undulates): An observational study of yawning and stretching. Behavioral Processes, 89, 264-270.

        Mitchell, L. (2012). Nonhumans and the ideology of purpose. Anthrozoös, 25(4), 491-502.

        Moore, T. L., Killiany, R. J., Herndon, J. G., Rosene, D. L., & Moss. M. B. (2003). Impairment in abstraction and set shifting in aged rhesus monkeys. Neurobiological Aging, 24, 125–134.

        Moore, T. L., Schettler, S. P., Killiany, R. J., Rosene, D. L., & Moss, M. B. (2009). Effects on executive function following damage to the prefrontal cortex in the rhesus monkey (Macaca mulatta). Behavioural Neuroscience, 123, 231–241.

        Morgan, P. D., & Arnold, G. W. (1974). Behavioural relationships between Merino ewes and lambs during the four weeks after birth. Animal Production, 19(2), 169–176.

        Morris, J. E., Fisher, A. D., Doyle, R. E., & Bush, R. D. (2010). Determination of sheep learning responses to a directional audio cue. Journal of Applied Animal Welfare Science, 13(4), 347-360.

        Morton, A. J., & Avanzo, L. (2011). Executive decision-making in the domestic sheep. PLoS ONE, 6(1), e15752.

        Moyaho, A., Rivas-Zamudio, X., Ugarte A., Eguivar, J. R., & Valencia, J. (2014). Smell facilitates auditory contagious yawning in stranger rats. Animal Cognition, 18, 279-290.

        Murphy, P. M., Lindsay, D. R., & Le Neindre, P. (1998). Temperament of Merino ewes influences maternal behaviour and survival of lambs. Proceedings of the 32nd Congress of the International Society for Applied Ethology, 32,131.

        Murphy, P. M., Purvis, I. W., Lindsay, D. R., Le Neindre, P., Orgeur, P., & Poindron, P. (1994). Measures of temperament are highly repeatable in Merino sheep and some are related to maternal behaviour. Procedings of the Austrailian Society of Animal Production, 20, 247–254.

        Nakajima, S., Arimitsu, K., & Lattal, K. M.(2002) Estimation of animal intelligence by university students in Japan and the United States. Anthrozoös, 15(3),194-205.

        Napolitano, F., De Rosa, G., & Sevi, A. (2008). Welfare implications of artificial rearing and early weaning in sheep. Applied Animal Behaviour Science, 110(1/2), 58-72.

        National Agricultural Statistics Service (NASS), Agricultural Statistics Board, and USDA.(2018). (January 1). Sheep and goats.

        Nawroth C., von Borell, E., & Langbein, J. (2014). Exclusion performance in dwarf goats (Capra aegagrus hircus) and sheep (Ovis orientalis aries). PLoS ONE, 9(4), e93534.

        Nowak, R. (1994). Mother location by newborn lambs in repetitive testing: Influence of first successful reunion. Applied Animal Behavior Science, 41, 75-86.

        Nowak, R., Poindron, P., & Putu, I. G. (1989). Development of mother discrimination by single and multiple newborn lambs. Developmental Psychobiology, 22(8), 833-845.

        Nowak, R., Porter, R. H., Lévy, F., Orgeur, P., & Schaal, B. (2000). Role ofmother-young interactions in the survival of offspring in domestic mammals. Reviews of Reproduction, 5(3), 153-163.

        Ohl, F., Arndt, S. S., & van der Staay, F. J. (2008). Pathological anxiety in animals. The Veterinary Journal, 175(1), 18-26.

        Orgeur, P., & Signoret, J. P. (1984). Sexual play and its functional significance in the domestic sheep (Ovis ovis L.). Physiology and Behavior, 33, 111-118.

        Palagi, E., Norscia, I., & Demuru, E. (2014).Yawn contagion in humans and bonobos:Emotional affinity matters more than species. PeerJ, 2, e519.

        Panksepp, J. (2004). Affective neuroscience: The foundations of human and animal emotions. Oxford University Press.

        Paul, E. S., Harding, E. J., & Mendl, M. (2005). Measuring emotional processesin animals: The utility of a cognitive approach. Neuroscience & Biobehavioral Reviews, 29(3), 469-491.

        Peirce, J. W., & Kendrick, K.M. (2002). Functional asymmetry in sheep temporal cortex. Neuroreport, 13(16), 2395-2399.

        Peirce, J. W., Leigh, A., & Kendrick, K. (2000) Configural coding, familiarity and the right hemisphere advantage for face recognition in sheep. Neuropsychologia, 38(4), 475-483.

        Peirce, J. W., Leigh, A., daCosta, A.P., & Kendrick, K. M. (2001). Human face recognition in sheep: Lack of configurational coding and right hemisphere advantage. Behavioural Processes, 55(1), 13-26.

        Plotnik, J. M., de Waal, F. B. M., & Reiss, D. (2006). Self-recognition in an Asian elephant. Proceedings of the National Academic of Sciences, 103, 17052-17057.

        Poindron, P., Lévy, F., & Keller, M. (2007). Maternal responsiveness and maternal selectivity in domestic sheep and goats: The two facets of maternal attachment. Developmental Psychobiology, 49(1), 54-70.

        Poindron, P., Nowak, R., Lévy, F., Porter, R. H., & Schaal, B. (1993) Development of exclusive bonding in sheep and goats. Oxford Reviews of Reproductive Biology, 15, 311–364.

        Pomerantz, O., Terkel, J., Suomi, S. J., & Paukner, A. (2012). Stereotypic head twirls, but not pacing, are related to a ‘pessimistic’-like judgment bias among captive tufted capuchins (Cebus apella). Animal Cognition, 15(4), 689-698.

        Preston, S. D., & de Waal, F. B. M. (2002). Empathy: Its ultimate and proximate bases. Behavioural Brain Science, 25, 1–2.

        Prior, H., Schwarz, A., & Gunturkun, O. (2008). Mirror-induced behavior in the magpie (Pica pica): Evidence of self-recognition. PLoS Biology, 6, 1642-1650.

        Proctor, H. S., & Carder, G. (2014). Can ear postures reliably measure the positive emotional state of cows? Applied Animal Behaviour Science, 161, 20-27.

        Ramseyer, A., Boissy, A., Thierry, B., & Dumont, B. (2009). Individual and social determinants of spontaneous group movements in cattle and sheep. Animal, 3(9), 1319-1326.

        Reale, D., Reader, S. M., Sol, D., McDougall, P. T., & Dingemanse, N. J. (2007). Integrating animal temperament within ecology and evolution. Biological Reviews of the Cambridge Philosophical Society, 82(2), 291-318.

        Reefmann, N., Kaszàs, F. B., Wechsler, B., & Gygax, L. (2009). Ear and tail postures as indicators of emotional valence in sheep. Applied Animal Behaviour Science, 118(3/4), 199-207.

        Reefmann, N., Muehlemann, T., Wechsler, B., & Gygax, L. (2012). Housing induced mood modulates reactions to emotional stimuli in sheep. Applied Animal Behaviour Science, 136(2/4), 146-155.

        Reefmann, N., Wechsler, B., & Gygax, L. (2009). Behaviouraland physiological assessment of positive and negative emotion in sheep. Animal Behaviour, 78(3), 651-659.

        Reimert, I., Bolhuis, J. E., Kemp, B., & Rodenburg, T. B. (2014). Emotions on the loose: Emotional contagion and the role of oxytocin in pigs. Animal Cognition, 18, 517–532.

        Reinhardt, V., Mutiso, F. M., & Reinhardt, A. (1978). Social behavior and social relationships between female and male prepubertal bovine calves (Bos indicus). Applied Animal Ethology, 4, 43–54.

        Reiss, D.,& Marino, L. (2001). Self-recognition in the bottlenose dolphin: A case of cognitive convergence. Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 98, 5937-5942.

        Ritvo, H. (1985). Learning from animals: Natural history for children in the eighteenth and nineteenth centuries. Children’s Literature, 13, 72-93.

        Romero, T., Ito, M., Saito, A., & Hasegawa, T. (2014). Social modulation of contagious yawning in wolves. PLoS One, 9, e105963.

        Romeyer, A., & Bouissou, M. F. (1992). Assessment of fear reactions in domestic sheep, and influence of breed and rearing conditions. Applied Animal Behaviour Science, 34(1), 93-119.

        Rowell, T. E. (1991). Till death us do part: Long-lastingbonds between ewes and their daughters. Animal Behaviour, 42, 681–682.

        Sanchez-Andrade, G., & Kendrick, K. M. (2009). The main olfactory system and social learning in mammals. Behavioural Brain Research, 200(2), 323-335.

        Sanger, M. E., Doyle, R. E., Hinch, G. N., & Lee, C. (2011). Sheep exhibit a positive judgement bias and stress-induced hyperthermia following shearing. Applied Animal Behaviour Science, 131(3-4), 94-103.

        Seyfarth, R., & Cheney, D. (2015). How sociality shapes the brain, behaviour and cognition. Animal Behaviour, 103, 187–190.

        Shackleton, D. M., & Shank, C. C. (1984). A review of the social behavior of feral and wild sheep and goats 1. Journal of Animal Science, 58(2), 500-509.

        Sheep 101. Science of the lambs.

        Shettleworth, S. J. (2010). Cognition, evolution and behavior. 2ª ed. New York: Oxford.

        Sibbald, A. M., Erhard, H. W., McLeod, J. E., & Hooper, R. J. (2009). Individual personality and the spatial distribution of groups of grazing animals: An example with sheep. Behavioural Proceedings, 82, 319–326.

        Singer, T. (2006). The neuronal basis and ontogeny of empathy and mind reading: Review of literature and implications for future research. Neuroscience & Biobehavioral Review, 30, 855–863.

        Sommer, R., & Sommer, B. A.(2011). Zoomorphy: Animal metaphors for human personality. Anthrozoös, 24(3),237-248.

        Spinka, M., Newberry, R. C., & Bekoff, M. (2001). Mammalian play: Training for the unexpected. Quarterly Review of Biology, 76(2), 141-168.

        Sugnaseelan, S., Prescott, N. B., Broom, D. M., Wathes, C. M., & Phillips, C. J. (2013). Visual discrimination learning and spatial acuity in sheep. Applied Animal Behaviour Science, 147(1-2), 104-111.

        Tanaka, M. (2001). Discrimination and categorization of photographs of natural objects by chimpanzees (Pan troglodytes). Animal Cognition, 4, 201-211.

        Tate, A. J., Fischer, H., Leigh, A. E., & Kendrick, K. M. (2006). Behavioural and neurophysiological evidence for face identity and face emotion processing in animals. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 361,2155–2172.

        Thorsteinsson, E. B., James, J. E., & Gregg, M. E. (1998). Effects of video-relayed social support on hemodynamic reactivity and salivary cortisol during laboratory-based behavioral challenge. Health Psychology, 17(5), 436.

        Vandenheede, M., & Bouissou, M. F. (1994). Fear reactions of ewes to photographic images. Behavioural Processes, 32(1), 17-28.

        Veissier, I., Boissy, A., Désiré, L., & Greiveldinger, L. (2009). Animals’ emotions: Studies in sheep using appraisal theories. Animal Welfare, 18(4), 347-354.

        Viérin, M., & Bouissou, M. F. (2002). Influence of maternal experience on fear reactions in ewes. Applied Animal Behaviour Science, 75(4), 307-315.

        Villalba, J. J.,&Provenza, F. D. (2000a). Roles of novelty, generalization, and post-ingestivefeedback in the recognition of foods by lambs. Journal of Animal Science, 78, 3060–3069.

        Villalba, J. J.,& Provenza, F. D. (2000b). Roles of flavor and reward intensities in acquisition and generalization of food preferences: Do strong plant signals always deter herbivory? Journal of Chemical Ecology, 26, 1911–1922.

        Villalba, J. J., Provenza, F. D., & Shaw, R. (2006). Sheep self-medicate when challenged with illness-inducing foods. Animal Behaviour, 71(5), 1131-1139.

        Vonk, J., Weiss, A., & Kuczaj, S. (Eds.). (2017). Personality in nonhuman animals. NY:Springer.

        Weary, D. M., Jasper, J., & Hötzel, M. J. (2008). Understanding weaning distress. Applied Animal Behavioural Science, 110, 24–41.

        Whitehead, H., & Rendell, L. (2015). The cultural lives of whales and dolphins. Chicago,IL: University of Chicago Press.

        Wilson, D. S., Clark, A. B., Coleman, K., & Dearstyne, T. (1994). Shyness and boldness inhumans and other animals. Trends in Ecology & Evolution, 9, 442–446.

        Yonezawa, T., Sato, K., Uchida, M., Matsuki, N., & Yamazaki, A. (2017). Presence of contagious yawning in sheep. Animal ScienceJournal, 88(1), 195-200. 

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Traducción: Igor Sanz

Texto original: Intelligence, complexity, and individuality in sheep